2018, Vol. 42
文章信息
- 张武昌, 赵苑, 董逸, 赵丽, 李海波, 肖天. 2018.
- ZHANG Wu-chang, ZHAO Yuan, DONG Yi, ZHAO Li, LI Hai-bo, XIAO Tian. 2018.
- 温度对微食物网生物代谢的影响
- Effects of temperature on the biological metabolism of microbial food web
- 海洋科学, 42(10): 137-145
- Marina Sciences, 42(10): 137-145.
- http://dx.doi.org/10.11759/hykx20180723001
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文章历史
- 收稿日期：2018-07-23
- 修回日期：2018-08-24
2. 青岛海洋科学与技术国家实验室海洋生态与环境科学功能实验室, 山东 青岛 266237;
3. 中国科学院海洋大科学研究中心, 山东 青岛 266071
2. Laboratory for Marine Ecology and Environmental Science, Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology, Qingdao 266237, China;
3. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China
代谢是生物对物质和能量的处理过程, 生物的个体代谢速率与温度和个体大小有关:生物的代谢速度随着温度的升高而增加, 随生物个体大小(即生物量)的增加而异速增长, 这一关系被称为生态学代谢理论(metabolic theory of ecology, MTE)[1], 其具体关系为:个体的代谢速率(Iind.)与个体生物量(M)的3/4指数幂成正比(异速增长理论)[2-4], 与温度(T)的指数幂成正比[5-6]: Iind.=I0×M3/4 × e–E/(kT), 其中Iind.是个体的新陈代谢速率, I0是不依赖于个体大小的常数, M是个体生物量, E是活化能, k是玻耳兹曼常数(8.62×10–5 eV/K), T是绝对温度。为消除个体大小的影响, 可以使用个体代谢速率(Iind.)除以生物量(M), 得到单位体重代谢率(Imass-specific)与个体生物量和温度的关系[1]: Imass-specific=I0×M–1/4×e E/(kT), 表明单位体重代谢率随体重的增加而减少, 生物的个体越大, 其能量利用效率越高。
根据MTE理论, 可预测异养过程与自养过程对温度的反应不同, 这种差异主要是由于自养和异养过程活化能不同所导致。多项研究发现异养过程的活化能高于自养过程, 在Allen等[7]的全球碳循环模型中, 生物异养过程的活化能约为0.65 eV, 而自养过程的活化能约为0.32 eV; López-Urrutia等[8]的研究得到的活化能分别为异养过程0.56 eV和自养过程0.33 eV; 根据Rose等[9]的综述, López-Urrutia[10]估算出海洋异养生物的活化能为0.64~0.84 eV, 自养生物的活化能为0.39 eV; 根据大量实测数据, Regaudie- de-Gioux等[11]总结海洋异养过程活化能为0.66± 0.05 eV, 自养过程为0.32±0.04 eV。由于异养代谢和自养代谢的活化能不同, 低温对异养代谢的抑制比对自养代谢的限制的阈值要高, 即异养生物的单细胞代谢速率比自养生物的代谢速率对温度的依赖性更强, 导致低温对异养代谢的抑制要明显; 而随着温度升高, 异养代谢升高的速度比自养代谢升高的速度要快。
尽管MTE理论的一些细节还存在争议, 但是它是海洋微型浮游食物网生态学研究的主线之一。自20世纪70年代以来, 海洋浮游微食物网生物的代谢研究围绕着低温是否对微食物网的异养过程造成抑制进行理论分析和实验测定; 进入21世纪之后, 随着全球变暖, 浮游微食物网代谢研究的热点是通过实验检验生态学代谢理论的预测。本综述将围绕这两个主题介绍温度对微食物网生物代谢的影响。
1 低温对微食物网生物代谢的影响低温对自养和异养过程的影响最初源自对寒冷海区春季发生水华且渔业产量较高的思考。在这些寒冷海区, 春季水华可在水温–1.8℃至2℃的海区发生[12], 这些海区的渔业产量也很大, 为何会出现这样的现象是人们一直思考的问题。
1.1 低温对细菌生长的抑制20世纪70年代左右Sorokin[13]以及Fedosov等[14]提出低温对细菌生长有抑制作用, 他们认为在寒冷水域, 低温(–1~2℃)使得有机物质的分解过程被抑制, 从而阻碍了细菌的生长。细菌在低温时可以存活, 但是在6℃以下时, 细菌的异养代谢水平随温度降低而直线下降, 在–1.8℃则极低。低温同样对浮游植物有影响, 光合作用在0℃以下受到抑制, 其速率直线降低, 并且比细菌代谢的降低速度更快[12]。春季高纬度海区的海水温度通常较低(约–1.8~2℃), 会抑制细菌的生长, 而浮游植物则几乎不受影响, 从而造成春季水华发生, 例如波罗的海的春季浮游植物水华过后, 细菌的生物量并没有随之升高[15], 而纽芬兰海域的水华在–1℃发生, 这时的细菌呼吸极低, 几乎不能测量[16]。Pomeroy等发表了一系列论文, 提出在4℃以下细菌代谢和生长被抑制, 其程度大于浮游植物受抑制的程度, 导致初级生产进入呼吸代谢的比例较小, 被浮游动物和底栖生物摄食的比例较大, 这是冷海鱼类生物量较大的原因[12, 16-19], 这一观点被称为“冷海范式”(cold ocean paradigm)[20], 其中冷海(cold ocean)是指水温≤4℃的海区[21]。北半球陆架区的低温水华海区渔业产量较大, 可能是因为“冷海范式”造成大多数浮游植物生产力没有被微食物网消耗, 而是沉降到海底为底栖生物提供了丰富的食物, 或者被浮游动物摄食, 从而为鱼类提供了充足的饵料; 但在南半球, 低温水华带之下是深海, 渔业产量就较低[12]。
随着冷海范式的提出, 对冷海范式的质疑也接踵而来。有研究发现极地海区细菌生长率和丰度与低纬度海区的结果较为相近[22-24]。Pomeroy等[12]对此现象给出了两种可能的解释: (1)该现象是由培养条件不严格造成的结果误差, 细菌代谢在0℃左右变化很大, 即使只有1~2℃的差异其代谢率都会有较大的变化, 所以实际操作中, 温度难免会有小的变化, 很难精确测量特定温度下的代谢率; (2)底物浓度对代谢率产生影响, 在低温情况下如果底物浓度较高, 也可以维持细菌一定的生长率。
但是随着更多数据显示细菌丰度和生长率与低纬度大洋区域的相近, 冷海范式得到了否定[20, 25]。目前学者们认为温度和底物浓度是高纬度海区细菌生长率低的原因[21], 但在永冷海(permanently cold sea, 指周年温度≤4℃的海区, 包括极地海区和大部分深海)中究竟是低温还是底物浓度限制了细菌的生长率还正在争论。Kirchman等[26]比较了南北极海域与温带热带海洋的不同, 指出尽管部分研究发现极地海区的细菌生物量和生长率与温带和热带海洋相近, 但是极地的细菌生物量和生长率的平均值都明显低于温带和热带海洋, 造成这一差异的部分原因是低温, 而更重要的原因是极地海区的底物浓度较低。在深海溶解有机碳(dissolved organic carbon, DOC)的浓度较低, 这可能是细菌生长较低的主要原因[27-28], 低温对深海细菌生长的抑制作用则研究很少。
1.2 低温对微型浮游动物生长的抑制低温同样会抑制植食性和细菌食性的微型浮游动物的生长率。Rose和Caron[9]整理了文献中培养实验得出的原生动物和浮游植物最大生长率和温度的关系, 发现温度 > 15℃时植食性原生动物的最大生长率大于或等于浮游植物的最大生长率; 随着温度降低, 植食性原生动物的最大生长率比浮游植物的最大生长率降低得更快; 在低温的高纬度海区, 植食性原生动物的最大生长率低于浮游植物最大生长率的一半, 这是高纬度海区春季低温时发生水华的另一个原因。在所有温度下, 植食性原生动物的最大生长率都低于细菌食性原生动物的最大生长率, Rose等[29]证明在同一个异养鞭毛虫(Paraphysomonas spp.)种内, 低温可以限制这种细菌食性原生动物的生长率。
Rose等[9]的观点得到了一些质疑, 因为他们使用的文献培养实验结果并非来自极地海区。Franzè等[30]在北冰洋巴伦支海(Barents Sea)测定了纤毛虫和异养鞭毛虫的生长率, 在0℃左右, 微型浮游动物的最大生长率与浮游植物的最大生长率接近, 他们认为极地区域的微型浮游动物和浮游植物一样, 对极地的极端条件有了适应。
1.3 低温对微型浮游动物摄食率的抑制微型浮游动物对浮游植物的摄食通常使用稀释培养的方法来估计, 已有的培养结果表明极地海区的微型浮游动物摄食率较低。在北极海区进行稀释培养的报道较少, 仅有的几项研究均显示微型浮游动物对浮游植物的摄食率很低[31-33], 例如Sherr等[32]的40次稀释培养中只有20次有明显摄食, 摄食率最大仅为0.16/d。在南极海区进行的稀释培养则相对较多[34-39], 绝大多数在5℃以下进行的稀释培养都显示摄食率接近0, 意味着此时微型浮游动物几乎没有摄食, 但也有例外, 如Pearce等[37]在南极半岛东部水温 < 1.8℃进行稀释培养, 获得了较高的微型浮游动物对浮游植物摄食率(0.3~2.4/d), Yang等[39]也观察到南极阿蒙森海(Amundsen Sea)水华期间(水温–1.8~ –0.36℃)的微型浮游动物摄食率较高。
除在极地海区进行稀释培养实验外, 还可以通过比较非极地海区不同温度下的摄食率, 研究低温对微型浮游动物摄食的抑制作用。Verity等[31]发现微型浮游动物的摄食率随温度的升高而增加, 温度 < 0℃时, 摄食率为0.1~0.3/d, 温度为5~8℃时, 摄食率为0.2~0.5/d, 类似的低温抑制效应在其他研究中也有报道[35, 40-42]。
微型浮游动物的摄食率低部分原因是低温对微型浮游动物的摄食有抑制作用, 但浮游植物的群落不同也可能影响微型浮游动物的摄食率。Garzio等[35]在南极半岛西部进行的培养实验发现, 微型浮游动物会选择性摄食较小的浮游植物(Pico-和Nano-级浮游植物)而避免摄食大型硅藻, 此外微型浮游动物还可能优先摄食生长较快的浮游植物类群。Rose等[43]通过室内实验发现南极纤毛虫在0℃时生长率低于0.26/d, 其单位体积摄食率受生理状体(饥饿或正常)的影响, 在饥饿状态下, 可以达到很高的摄食率, 但是在正常状态下, 摄食率很低。Stoecker等[44]则认为稀释培养可能导致较低的摄食率, 水华浮游植物会产生对其他浮游植物生长有抑制作用的物质, 在制备过滤海水的过程中, 浮游植物细胞可能因为过滤而破碎, 把这些物质释放到海水中, 从而使得稀释培养得出的摄食率很低。
2 全球变暖对微食物网生物代谢的影响全球变暖预测本世纪海洋表层温度会升高2~6℃, 北极地区变暖的速度是全球平均速度的3倍, 是全球变暖最快的地区[45]。根据MTE理论, 温度升高对自养和异养过程的影响不同, 可以据此预测升温对现有生态学现象的影响, 并进行围隔实验来检验这些预测。
2.1 温度升高导致水华与细菌的时滞变小与自养生物的代谢速率相比, 单细胞异养生物的代谢速率对温度的依赖性更强。春季水华可以在很低的温度发生, 而此时细菌受低温的抑制会更强, 因此在浮游植物春季水华中, 自养生产和异养分解过程在时间上是不耦合的, 异养过程滞后于自养生产[16, 46-47]。根据MTE理论, 异养生物对升温的反应要快于自养生物, 那么全球变暖导致的海水温度升高是否能减少浮游植物生长和细菌分解之间的时滞？
德国的AQUASHIFT计划在波罗的海基尔湾(Kiel Fjord)进行了非常系统的围隔实验以研究全球变暖对海洋生态系统的影响[48]。在AQUASHIFT计划资助下Hoppe等[49]研究了温度对春季水华期间浮游植物与细菌耦合关系的影响, 该围隔实验包括对照组(ΔT+0℃)和3个升温组(ΔT+2℃、ΔT+4℃和ΔT+ 6℃)等共4个温度梯度, 实验从2月起共进行77天, 对照组的温度为当天基尔湾的10年(1993~2002)平均温度, 在2月实验开始时为2℃, 每周至少测定3次初级生产力和细菌生产力。围隔实验结果表明随温度升高, 初级生产力峰值出现的时间没有显著改变, 而细菌生产力峰值出现的时间显著提前; 没有升温时, 细菌生产力和初级生产力峰值的时滞为16天, 而温度升高6℃时的时滞仅为4天, 温度每升高1℃, 时滞减少2天。该实验的结果支持了MTE理论的预测, 即环境升温使得细菌分解作用与浮游植物春季水华的耦合更加紧密。
2.2 温度升高导致水华与微型浮游动物的时滞变小根据MTE理论, 浮游植物与微型浮游动物的最大生长率随温度的变化不同, 因此Rose等[9]提出了如下假设:当温度升高时, 微型浮游动物的最大生长率升高较快, 会缩短浮游植物水华和微型浮游动物丰度最大值之间的时间。
为验证上述假设, Aberle等[50-51]在AQUASHIFT计划资助下, 同样于基尔湾进行了围隔实验。实验自2月6日起持续至3月26日, 分为对照组(ΔT+0℃)和升温组(ΔT+6℃)两个温度梯度, 其中对照组的温度也设定为基尔湾的当日10年平均温度。实验发现升温组的微型浮游动物的生长率(0.25/d)大于对照组(0.12/d), 升温组的微型浮游动物生物量峰值比对照组大大提前, 温度升高6℃, 微型浮游动物的丰度高峰期提前了7~21天, 即每升高1℃, 生物量峰值提前1.1~3.5 d, 该结果证明温度升高会缩短水华与微型浮游动物的时滞[51]。但是Calbet等[52]的研究没有发现升温使得水华和微型浮游动物高丰度时滞减小的现象。
2.3 温度升高对细菌生长效率的影响细菌摄入的碳一部分用于生长, 一部分通过呼吸释放到环境中, 细菌生长效率(bacteria growth efficiency, BGE)是细菌生长利用的物质和摄入的物质的比值, 其中摄入的物质等于生长利用的碳和呼吸释放的碳的和, 因此细菌生长效率可以表示为BGE=P/ (P+R), 其中R是呼吸率, P是生长率。当温度升高时, 细菌生长率和呼吸率都随之升高, 温度对细菌生长效率的影响取决于温度对呼吸率和生长率的影响是否相同:当两者受到的影响相同时, 细菌生长效率保持不变; 若生长率增加的程度比呼吸率增加的程度小, 细菌生长效率会降低, 反之细菌生长效率会升高。
海洋细菌的生长效率是否受温度的影响有两种不同的观点。Del Giorgio等[53]通过分析已有文献的资料, 认为细菌的生长效率主要是受底物的质量影响, 温度的影响很小。Huete-Stauffer等[54]通过进行升温培养实验, 发现细菌生长率对温度升高的反应与底物的质量有很大关系, 底物不能满足细菌的需要时, 其生长率不会随温度升高而升高, 底物供应是细菌生长率的重要限制因子。Vázquez-Domínguez等[55]在西班牙地中海沿岸的Blanes湾进行海水升温培养实验, 实验组海水比对照组升温2.7℃, 但细菌的生长效率并没有明显的变化。
第二种观点认为细菌生长效率与温度呈负相关性, Rivkin等[56]认为可以用关系式BGE=0.374[±0.04]– 0.0104[±0.002]×T来表示细菌生长效率和温度的关系。Apple等[57]调查了切萨皮克湾(Chesapeake Bay)同一站位细菌生长效率的季节变化, 也发现温度越高细菌的生长效率越低, 这可能意味着与高纬度相比, 低纬度海区细菌摄入的碳有更大的比例被呼吸消耗, 而不是用于生长。
值得注意的是, 升温培养实验存在着一定的局限性。假设21世纪末海水温度升高2℃, 而细菌以约1/d的速度繁殖生长, 从现在至本世纪末的过程中约有30万代细菌, 换句话说, 每一代细菌平均会经历0.000007℃的变化, 细菌将有足够的时间适应, 这么小的温度变化对生物几乎没有影响, 细菌在此漫长的升温过程中可能会适应新的环境。而培养实验则是立即升高2℃水温, 实验中温度的突然变化可能会对细菌产生根本不同的影响, 所以对升温实验的结果要谨慎考虑[58]。
2.4 温度升高对微型浮游动物摄食的影响温度升高促进了生物的代谢, 因此微型浮游动物的摄食率会因为升温而增高。在低温时, 加温能增加微型浮游动物对细菌的摄食率, 但是当环境温度超过一定数值后, 微型浮游动物的摄食就不再有明显的增加。Marrasé等[59]在美国马萨诸塞州的Vineyard Sound使用荧光标记细菌的方法测定微型浮游动物对细菌的摄食率, 将冬季海水从5℃加温至20℃后, 可使微型浮游动物对细菌的摄食率升高至与夏季相当的水平, 但是当环境温度超过13~15℃, 加温的影响就不明显。Vaqué等[60]报道在-1~5℃之间, 微型浮游动物的摄食强度会随温度升高而增加。Vázquez-Domínguez等[61]报道在地中海西北部的Blanes湾, 在2003年3月到2004年2月(水温12.5~25℃), 每月进行实验比较当月温度与升温2.7℃时微型浮游动物对细菌摄食率的影响, 发现升温增加了微型浮游动物对细菌的摄食率, 但是在寒冷的月份升温的影响较大。Lara等[62]于2009年7月在北极巴伦支海(水温为–1.19℃)进行升温实验, 7个温度梯度(温度范围1~10℃)下微型浮游动物对细菌的摄食率在温度升高5.5℃时达到峰值, 在更高升温的培养中不再升高。
微型浮游动物对浮游植物的摄食率也会因升温而增加, Rose等[63]报道将环境温度从12℃升高至16℃后, 微型浮游动物对浮游植物的摄食率会从0.49/d升高到0.84/d。此外还有研究发现在叶绿素浓度高(富营养)时, 微型浮游动物对浮游植物的摄食率m和浮游植物生长率μ之间的比值m: μ会随温度升高而增加, 当温度升高到一定数值后, m: μ随温度升高而减小; 叶绿素浓度低(寡营养)时, m: μ随温度升高而持续减小[64]。
2.5 温度升高使得生态系统更加异养MTE理论预测海洋初级生产力将随着温度升高而增加, 而呼吸作用的增加速率比光合作用增加速率要大, 因此生产与呼吸的比率将减小, 从而改变有机物质自养生产和异养消耗之间的平衡, 使更多的物质和能量进入呼吸作用, 系统会变得更加异养[8, 11, 65-66], 这一观点已经得到大量的报道验证。Harris等[67]计算发现光合作用的活化能比呼吸作用的活化能低, 温度升高会导致呼吸作用升高的速度是初级生产力升高速度的2倍, 当温度上升4℃, 初级生产增加20%, 异养代谢会增加43%。在Vázquez-Domínguez等[55]的升温实验中, 细菌的生长效率没有改变, 但是细菌的呼吸率和生长率都增加, 意味着升温增加了细菌对碳的需求; Hoppe等[49]报道随温度升高, 细菌生产比初级生产增加得快; 德国基尔湾的围隔实验发现当温度升高2~6℃, 浮游生态系统吸收CO2的能力降低31%[68]; 在波罗的海北部, 群落呼吸在升温3℃后比原来高平均2.6倍[69]。
加温实验表明热带和寒带细菌的呼吸作用对加温的反应不同。在热带泻湖的升温实验发现细菌的呼吸率随温度的升高而降低, 在38℃培养条件下的耗氧率比23℃时低25%[70]; 而在寒带升温对细菌呼吸的促进作用有季节性, Vaquer-Sunyer等[45]在北极海区进行了四个季节的加温实验, 发现在春季和夏季温度升高明显促进了呼吸作用, 而秋冬季的升温则没有明显影响。
温度升高系统会变得更加异养的另一个表现是自养过程在混合营养生物代谢中的比例降低[7], 例如Wilken等[71]发现在13~21℃的培养条件下, 淡水混合营养藻类棕鞭藻(Ochromonas sp.)自养生长的贡献为6%, 在33℃则降低至2%。目前自然海区浮游混合营养生物的异养情况尚无报道。
2.6 温度升高对细菌生物量的影响MTE理论预测由于随着温度升高, 生物的代谢速率会增加, 所以在饵料总量不变的情况下, 高温时系统的承载力(carrying capacity)会变小[72-73], 因此海洋细菌的生物量将随着温度的升高而降低, 因为相同的资源供应可以支持较少的具有更高代谢率的生物[72]。根据MTE理论, 若以6℃温差和生物异养过程的活化能为0.65 eV进行粗略估计, 细菌预计会减少58%的丰度[54], 但实际研究的结果与这一预测并不完全一致。
Sarmento等[58]根据MTE理论预测在地中海西北部, 若温度升高2℃, 细菌的生物量会降低18.6%, 该海区的升温速度约为0.032℃/年, 意味着细菌丰度大约会每年降低3%, 而在地中海西北部的Blanes湾的实际调查中, 2003至2010年期间观察到细菌丰度下降的趋势, 大约每年丰度下降10%, 是理论预测的三倍[58]。但在大西洋东北部的Biscay湾, 发现2002~2011年连续观测期间春季平均温度上升了1℃(平均0.086℃/年), 细菌的丰度每年增加3%, 个体体积每年变小1%[74]。
由于纬度不同, 全球不同海区的水温有较大差异, 比对不同温度海区的生物量变化情况可作为预测全球变暖影响的方法之一, 称为空间换时间方法(space-for-time substitutions)。Li等[75]统计了全球不同海区的资料, 发现在–2~15℃条件下, 海洋细菌的丰度会随温度升高而增加, 当温度高于15℃后则相反, 这一结果意味着MTE理论的温度升高将降低细菌生物量的预测仅适用于水温较高的海区(> 15℃)。
海水升温培养实验的报道与Li等[75]的分析结果相符。Lara等[62]在北冰洋进行了升温培养实验, 发现从巴伦支海采集的海水(–1.19℃)升温到5.5℃过程中, 异养生物包括细菌、鞭毛虫、纤毛虫的丰度都显著增加; 而使用从Isfjorden峡湾内取的海水(受到大西洋水影响, 温度6.2℃)进行升温实验, 异养生物的增加就不明显, 表明不同温度海水中的生物对升温的反应不同。Huete-Stauffer等[54]在Biscay湾进行了升温培养实验, 海水初始温度为12.7~21.2℃, 大多数情况下升温培养后细菌的生物量保持不变, 在少数情况下还出现了细菌生物量升高的情况。Morán等[76]的分析结果表明, 在年平均表层温度 < 26℃的水域, 温度升高1℃将造成异养细菌的生物量增加。这些实验结果与温度升高造成细菌生物量下降的预测并不相符, 表明MTE理论也有一定的局限性。
自MTE理论提出以来, 学者们已根据该理论开展了很多理论分析和实验检验, 包括低温和全球变暖造成的海洋浮游生态学现象。已有的结果表明低温会抑制细菌和微型浮游动物的生长, 并可以降低微型浮游动物的摄食率, 而全球变暖将导致水华与细菌、水华与微型浮游动物的时滞变小, 促进微型浮游动物对细菌和浮游植物的摄食, 并使得生态系统变得更加异养。在温度升高对海洋细菌生长效率和细菌生物量变化的研究方面, MTE理论还有一定的局限性, 需要进一步的理论分析和实验检验。总之, MTE理论的本质是认为环境能量控制着生物的代谢速率和个体(即生物量)大小, 进而控制着物种数量的多少。使用MTE理论可以对海洋浮游微食物网生物的代谢研究进行理论指导, 解释个体、种群和群落、以及生态系统等不同水平上的现象和问题。MTE理论为研究海洋浮游微食物网的物质循环提供了可检验的预测, 随着全球温度逐渐升高, 利用该理论预测并检验微食物网生物的生态学现象具有广泛的发展空间和应用前景。
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