2018, Vol. 42
文章信息
- 余斌, 杨佳丽, 牛建峰, 王广策. 2018.
- YU Bin, YANG Jia-li, NIU Jian-feng, WANG Guang-ce. 2018.
- 条斑紫菜脱落酸合成对高盐胁迫的响应及其对光合作用的保护
- Synthesis of abscisic acid in Pyropia yezoensis and its protection on photosynthesis under high-salinity stress
- 海洋科学, 42(11): 83-90
- Marine Sciences, 42(11): 83-90.
- http://dx.doi.org/10.11759/hykx20180508001
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文章历史
- 收稿日期：2018-05-08
- 修回日期：2018-10-07
2. 青岛海洋科学与技术国家实验室 海洋生物与生物技术实验室, 山东 青岛 266237;
3. 中国科学院大学, 北京 100049;
4. 中国科学院海洋大科学研究中心, 山东 青岛 266071
2. Key Laboratory of Experimental Marine Biology, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266237, China;
3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China;
4. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China
植物激素是一类由植物自身合成的痕量有机物质, 主要包括生长素、脱落酸、乙烯、细胞分裂素、赤霉素等, 具有结构简单, 生理效应复杂的特点。在细胞中, 这些激素相互作用, 通过信号转导感应外界环境的变化, 调控植物体的生长发育[1]。藻类是比高等植物低级的生物类群, 形态简单, 没有根茎叶的分化, 但有大量的实验证据表明藻类的生长、发育也存在着激素的调控。与高等植物中激素相比, 藻类中激素具有结构类似, 含量更低, 但发挥着更高生理活性的特点[2]。
无论是高等陆地植物, 还是藻类, 对环境胁迫的响应一直是研究非常活跃的领域。ABA是以异戊二烯为基本单位的一种倍半萜羧酸类植物激素, 在植物对抗干旱、寒冷、高温和失水胁迫中扮演重要角色, 被称为胁迫激素或应激激素[3]。研究发现, 高盐、高温、干旱等多种环境因子均能诱导小球藻(Chlorella vulgaris Beyerinck)ABA含量的上调[4]。在150 mmol/L ABA中培养的莱茵衣藻(Chlamydomonas reinhardti), 可以适当减缓低温和强光对光合活性的影响[5-6]。低温胁迫下, ABA促进了莱茵衣藻光系统II光失活化合物的修复, 对光合系统起到了保护作用[7]。李铁松证明海带ABA对某些微藻细胞氧化损伤具有保护作用[8]。另有报道发现, 盐藻(Dunaliella parva)细胞内ABA含量在高渗胁迫3 h内出现上调, 且随盐度升高而呈增加的趋势, 但外源添加ABA, 并不影响盐藻光合作用与呼吸作用, 也不能提高盐藻对高盐胁迫的耐受性[4]。C. reinhardtii经ABA处理24 h后, 细胞内活性氧含量显著下降, 抗坏血酸氧化酶与过氧化氢酶表达上调, 暗示ABA可通过诱导抗氧化酶的活性而抑制活性氧的产生, 从而减缓失水引起的细胞损伤[5-6]。
机体内ABA的含量由其合成与降解间的平衡决定。生物体内ABA的合成前体异戊烯基焦磷酸(Isopentenyl diphosphate, IPP)有两种合成途径, 一种以丙酮酸和甘油醛-3-磷酸为前体, 称为2-C-甲基-d-赤藓糖醇-4-磷酸(2.methyl-D-erythrit01.4.phosphate, MEP)途径, 另一种是以乙酰-CoA为底物经甲羟戊酸(mevalonate, MVA)合成, 称为MVA途径[9-10]。MVA途径是许多古生物、真菌、动物中合成类异戊二烯的唯一途径, 可被多效唑特异性抑制[11]。以异戊烯基为前体合成法尼基焦磷酸(Farnesyl pyrophosphate, FPP)后, 可经一系列脱磷酸和氧化过程直接合成ABA, 也可先形成类胡萝卜素, 之后类胡萝卜素氧化裂解而间接产生ABA, 其中ABA的直接途径至今未被明确解析[12], 目前只在真菌中有报道, 关键步骤包括法呢酰二磷酸酯(Farnesyl diphosphate, FDP)的环化及紫罗兰叉乙醇的氧化[5]。高等植物中ABA主要由类胡萝卜素途径间接合成, 类胡萝卜素在质体中首先形成玉米黄质, 后经9-顺式-环氧类胡萝卜素双加氧酶(NCED)家族的催化形成黄质醛, 黄质醛在细胞质中经短链醇脱氢酶(ABA2)、醛氧化酶(AAO3)催化形成ABA[13-14]。
ABA分解代谢主要有3种途径, 不同的ABA羟基化途径可以氧化ABA分子中环结构的某个甲基(C-7j, C-8j和C-9j)。3种形式的羟基化ABA均具有生物活性, 但羟基化触发了进一步的失活过程[15-16]。C-8j位置的羟基化通常被认为是主要的ABA分解代谢途径[17]。ABA在分解代谢过程中逐步失活。而8j-羟基ABA生物活性几乎不受影响[18], 只有当自发环化后, 其生物活性才发生显著的降低[19]。
紫菜是红藻门红毛菜科紫菜属大型海藻, 属于原始低等多细胞藻类, 进化地位特殊。自然分布的条斑紫菜常见于潮间带高潮线附近岩石, 随着潮水的涨落, 周期性地经历着干出与复水两种截然不同的生存条件, 低潮时可能同时遭遇温度、盐度和光照的胁迫, 涨潮时胁迫消失。这种特殊的生境或环境胁迫的振荡可能使生活期间的物种进化出独特的环境适应机制, 是研究藻类抗逆生理及保护性适应机制的理想材料。那么, 紫菜中是否存在ABA介导的抗逆响应过程？
目前关于潮间带紫菜抗逆机制的研究多侧重于循环电子传递对光合作用系统的保护, 及抗氧化酶的活性测定上[20-21]。最近, Sun等[22]利用数字基因表达谱比较了条斑紫菜(Porphyra. yezoensis)不同温度处理下差异表达的基因, 发现低温胁迫下, ABA可能参与了对代谢的调控; 有文献报道在脐形紫菜(P. umbilicalis)和紫红紫菜(P. purpurea)中发现NCED和脱落醛氧化酶[12]; 利用液相色谱结合质谱的方法, 日本研究人员认为条斑紫菜中ABA可通过类似陆地植物的代谢途径被合成[23]。因此, 本文采用不同的高盐胁迫, 处理条斑紫菜叶状体, 测定ABA含量, 明确ABA合成对高盐胁迫的响应; 并在此基础上, 利用ABA间接合成途径及分解途径的抑制剂, 研究条斑紫菜中ABA的代谢过程; 通过叶绿素荧光仪, 测定不同条件下光合作用参数的变化, 讨论ABA在条斑紫菜光合作用系统保护中的作用。
1 材料与方法 1.1 材料条斑紫菜(Py. yezoensis)于2018年1月采自连云港海能达海产品有限公司条斑紫菜栽培海域, 连同养殖苗帘一起, 运回实验室培养, 培养条件设定为:温度15℃; 光照强度50 µmol/(m2·s); 光周期12L︰12D。每隔一天换一次水。
钨酸钠(Sodium Tungstate)购自Macklin公司、萘普生(Naproxen)购自上海彼得医药科技有限公司、烯唑醇(Diniconazole)购自源叶生物公司、多效唑(Paclobutrazol)购自索莱宝公司。
1.2 方法 1.2.1 高盐胁迫处理在自然海水中添加NaCl至盐度分别为30, 50, 90, 120。新鲜条斑紫菜分别置于相应盐度海水中胁迫4 h, 其他条件同实验室正常培养条件。收集高盐胁迫的材料, 吸水纸吸干, 液氮速冻, 于冷冻干燥机冻干, 液氮研磨成粉, 并再次冻干, –20℃保存, 用于ABA含量测定。重复3次, 以保证数据准确可信。
1.2.2 ABA含量测定参照Fu(2012)的方法, 采用UPLC-MS/MS测定ABA含量[24]。准确称取200 mg高盐胁迫后的条斑紫菜粉末, 加入内标(2H6-ABA 45 pmol)。随后加2mL甲醇于–20℃过夜浸提, 4℃ 18 000 rpm/min离心15 min, 收集上清, 冷冻干燥, 溶解于1 mL氨溶液(5%)即为粗提液。采用Oasis MAX SPE柱对粗提液进行分离, 过柱前色谱柱依次经4 mL甲醇、4 mL水、4 mL氨溶液(5%)预平衡, 上样后依次用4 mL氨溶液(5%)、4 mL氨溶液(5%)、4 mL甲醇洗柱。ABA可用4 mL甲醇(含5%或10%甲酸)洗脱。洗脱液在氮气中干燥, 然后溶解于200 μL水/甲醇(20: 80, v/v)溶液, 即为ABA提取液。
检测条件: Waters ACQUITY UPLC BEH C18色谱柱(2.1 mm×100 mm i.d., 1.7 μm); 流动相: A: 0.05%乙酸水溶液(v/v), B: 0.05%乙酸乙腈溶液(v/v); 梯度洗脱:流动相B在5 min内由15‰升至40%, 随之在0.5 min内升至80%;流速0.5 mL/min; 进样量5 μL, 柱温35℃。WatersQuattro Premier XE质谱仪(Micromass, Manchester, UK)检测。
1.2.3 ABA代谢抑制剂处理条斑紫菜ABA及其代谢抑制剂配制:将ABA纯品溶于乙醇, 配制成100 mg/mL的母液, 保存于–20℃冰箱备用; 分别将烯唑醇、萘普生原药溶于甲醇, 配成浓度为32.6 mg/mL和57.6 mg/mL的母液, 常温避光保存, 稀释1×104倍使用; 多效唑纯品溶于甲醇, 配成浓度为65.2 mg/mL的母液, 常温保存, 稀释1×103倍使用; 钨酸钠使用浓度为3 mmol/L, 准确称取并于相应海水中溶解, 现配现用。
新鲜条斑紫菜首先在分别含有烯唑醇(10 μmol/L)[6]、萘普生(25 μmol/L)[25]、多效唑(200 μmol/L)[26]和钨酸钠(3 mmol/L)[27]的120高盐海水中, 温度15℃, 光照强度50 µmol/(m2·s)的条件下处理4 h。接着将高盐胁迫处理后的藻体在含有相应化合物的正常海水中复苏。同时, 进行一组对照处理, 条斑紫菜藻体在120‰高盐海水中处理4 h, 后在含有相应化合物的正常海水中复苏。利用Dual-PAM, 对复苏0.5 h, 1 h和2 h的样品进行光合作用参数的测定。实验重复3次。
1.2.4 条斑紫菜光合作用参数测定利用调制荧光仪Dual-PAM-100(Heinz Walz, Effeltrich), 同时测定光系统Ⅰ(PSⅠ)和光系统Ⅱ(PSⅡ)叶绿素荧光, 分析光合作用系统的活性[28]。具体测定过程包括:藻体置于暗处5~10 min后以12 µmol/(m2·s)的测量光测定初始荧光(Fo), 之后, 使用饱和脉冲(SP, 强度6 000 µmol/(m2· s), 持续时间: 300 ms)获得最大荧光参数(Fm), 可变荧光(Fv)通过最大荧光Fm和初始荧光Fo的差值获得, 测定过程中光化光由仪器自带635 nm LED矩阵提供, 强度设定为63 µmol/(m2·s), 通过运行饱和脉冲的方法, 获得PS Ⅱ量子产额(YⅡ), 相对电子传递速率ETR(Ⅱ)根据YⅡ及光化光的乘积, 由仪器自带软件计算得到。光诱导非光化学能量耗散量子产额和非光诱导非光化学能量耗散量子产额分别为Y(NPQ)和Y(NO)[29]。
类似地, 光系统Ⅰ各参数也是通过饱和脉冲方法测定[28], 在远红光打开条件下, 通过饱和脉冲氧化P700, 获得Pm; 远红光关闭状态下饱和脉冲结束后测定Po, 参数Pm′与荧光参数Fm′的确定方法类似。基于Pm, Po和Pm′, Dual-PAM系统自带软件计算得出光系统I的实际量子产[(Y(Ⅰ))、电子供体端引起的非光化学能量耗散[Y(ND)]和电子受体端引起的非光化学能量耗散[Y(NA)], ETR(Ⅰ)通过公式ETR(Ⅰ)= Y(Ⅰ)×PAR×0.5获得[28]。
光合作用参数自动导出后, 在Microsoft Office Excel 2003中进行数据处理并作图, P < 0.05时认为差异显著。
3 结果 3.1 不同盐度胁迫条件下ABA含量的变化如图 1所示, 梯度高盐胁迫4 h后条斑紫菜中的ABA含量随盐度升高呈现明显的上升趋势, 各盐度处理组中的ABA含量存在显著差异(P < 0.05), 120‰盐度胁迫下, 3种抑制剂的使用均会抑制ABA的积累。
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| 图 1 不同高盐胁迫条件下, 条斑紫菜中ABA含量的变化 Fig. 1 Changes in ABA content in Porphyra. yezoensis during different salinity treatments |
条斑紫菜叶状体在120盐度下胁迫4 h后在正常海水中复苏, 各样本ETR(II)随恢复时间的推移呈现增加的趋势(图 2), 钨酸钠, 恢复时光系统II电子传递速率均与对照基本一致, 在1 h就可完全恢复。多效唑处理的样本中ETR(II)恢复明显慢于对照, 甚至在复苏4 h后仍未能恢复到胁迫前的正常水平, 同时发现, 胁迫时添加萘普生的样本ETR(II)复苏的速率与恢复的程度低于胁迫时未加抑制剂的样本。而胁迫时烯唑醇处理的样本在复苏过程中ETR(II)基本降至0, 说明藻体已受到严重损害, 丧失光合活性, 藻体趋于死亡, 而胁迫时不含烯唑醇的样本在复苏时, 其ETR(II)的恢复过程基本与对照相当。
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| 图 2 ABA代谢抑制剂对光系统II电子传递速率的影响 Fig. 2 Changes in ETR(II) of P. yezoensis during rehydration and responses to inhibitors 注: A:藻体在含有抑制剂条件下进行120‰高盐胁迫处理, 复苏时ETR(II)随时间的变化; B:藻体在不含抑制剂条件下进行120高盐胁迫处理, 复苏时ETR(II)随时间的变化。以上数据均为3组独立实验的平均结果±标准误差(SD)。柱形图上的不同的字母代表不同的显著性差异(P < 0.05, 单因素方差分析, Tukey检验) A: Response of ETR(II) during rehydration after stress treatment in the presence of corresponding inhibitors, and B: response of ETR(II) without pretreatment by the inhibitors. The data are the mean of three independent experiments (±SD). Different letters represent significant differences in ETR(II) between the different inhibitors (P < 0.05, ANOVA, followed by Tukey's post-hoc test for comparisons) |
植物具有监测和适应不利环境的能力, 激素在这此过程中扮演了重要角色。胁迫条件下, 激素在植物中的含量、合成及代谢的动态平衡通常会发生改变[30]。ABA的累积被认为是植物适应环境胁迫的重要响应, 通过调控下游抗逆相关基因的表达, 控制着众多生理过程。但目前, 关于藻类中ABA的研究还相对较少, 因此, 我们研究了高盐胁迫对条斑紫菜ABA合成的影响, 发现藻体内ABA的含量随胁迫盐度的升高而明显上升。这是第一次在条斑紫菜中关于ABA合成的报道, 与小球藻(C. vulgaris Beyerinck)和盐藻中ABA含量随盐度增加而上调的结果类似[4, 31]。小球藻在热胁迫下也会合成大量ABA, 以应对不利环境对其造成的影响[31]。自然分布的条斑紫菜固着于潮间带高潮线附近的岩石, 随着潮涨潮落经受着干出失水, 高盐、强光等不同的逆境胁迫, 我们的测定结果说明ABA在条斑紫菜逆境响应代谢中发挥着重要作用。
4.2 条斑紫菜ABA生物合成的可能路径分析高等植物中, ABA主要通过间接途径合成。目前关于藻类中ABA的合成还没有系统研究[32], Hirsch等[33]利用盐藻, 通过14C标记的方法, 鉴定到了ABA间接合成途径中的代谢中间物质菜豆酸及二氢菜豆酸, 并确定C-甲羟戊酸为ABA合成的前体, 因而得出结论, 盐藻细胞中已经出现了同高等植物类似的ABA代谢途径。间接途径中类胡萝卜素合成抑制达草灭处理某些无色藻类, 结果不仅未发现ABA的合成被抑制, 反而发现ABA含量上调, 说明这些微藻中可能存在ABA的直接合成路径, 而与类胡萝卜素的合成无关[33]。
以异戊烯基为前体合成法尼基焦磷酸后, 也可经一系列脱磷酸和氧化过程直接合成ABA, 但到目前为止ABA直接途径的具体机制仍未被明确解析[12]。正常情况下, 植物体内活性氧产生与清除处于一种稳定的动态平衡状态, 但当处于逆境条件下时, 这种平衡遭到破坏, 造成活性氧的大量产生。在高盐胁迫下, 光合作用受到影响, 叶绿素激发导致的氧自由基产生首先可能造成对光合作用系统元件的损伤, 影响光合电子传递链的正常功能。因而, 我们采用ABA间接合成途径的抑制剂, 处理条斑紫菜叶状体样本, 通过测定高强度盐度胁迫后, 藻体复苏过程中光合作用参数的恢复情况, 探讨了条斑紫菜中可能存在的ABA合成途径。结果显示, 多效唑处理组光系统II电子传递速率恢复速度明显低于对照, 意味着多效唑对条斑紫菜中ABA的合成具有明显抑制作用, 其中异戊烯基焦磷酸(IPP)主要通过MVA途径合成; 萘普生的使用同样也抑制了光合作用参数的恢复, 说明条斑紫菜中NCED催化的类胡萝卜素代谢活性对ABA合成具有重要影响, 条斑紫菜中存在由类胡萝卜素途径合成ABA的可能, 这与在脐形紫菜(P. umbilicalis)和紫红紫菜(P. purpurea)中的报道相吻合[12]。同时, 日本研究人员认为条斑紫菜中ABA是通过类似陆地植物的代谢途径被合成[23], 但ABA间接途径最后一步由脱落醛氧化生成ABA的脱落醛氧化酶(AAO3)未被鉴定, 我们的测定结果也显示, 对AAO3具有抑制作用的钨酸钠处理条斑紫菜, 其光合作用参数在复苏过程中与对照一致, 那么, 作者推测, 在条斑紫菜中, 脱落醛可通过一条支路合成ABA醇[34], 更重要的是, 在此支路中, 脱落醇可作为活性分子, 调控抗氧化酶的表达[15], 对光合作用系统起到保护作用。因此, 条斑紫菜中似乎存在不同于目前研究相对成熟的高等植物及真菌ABA合成的路径, 其前体合成与真菌MVA途径类似, ABA合成中与高等植物类胡萝卜素间接途径类似, 而在脱落醛转变为ABA的过程中, 有存在与高等植物不同的分子过程。详细的机制, 有待进一步研究。
4.3 条斑紫菜ABA含量调控的生物学意义植物体内各种形式的ROS在抗氧化酶的作用下最终转化成毒性较小的H2O2而被代谢。外源施用ABA可显著提高玉米过氧化氢酶(Catalase, CAT)的表达活性, ABA可诱导Cat1酶基因的增强子区域被激活而最终导致该酶表达的上调, 而H2O2被认为是ABA诱导Cat1活性的中间代谢物, 很多研究表明, 过氧化氢的含量与ABA含量呈现正相关, 氧自由基在ABA信号传导通路中对Cat1基因的活化中起作用, 在诱导Cat1基因表达时, ABA是作为一个胁迫信号, 而不是激素信号发挥作用的[35]。另有报道称ABA会诱导植物中抗氧化酶铜锌型超氧化物歧化酶(Cu/Zn-SOD)、锰型超氧化物歧化酶(Mn-SOD)、铁型超氧化物歧化酶(Fe-SOD)和CAT基因表达上调。这些ABA介导的SOD和CAT基因表达调控在不同的物种中是不一样的[5]。此外, ABA还能够提高玉米叶片中非酶抗氧化物的表达, 如还原型抗坏血酸, 还原型谷胱甘肽, α-维生素E和类胡萝卜素的含量, 从而提高植株整体的抗氧化能力[36-38]。
ABA在抗氧化酶系统方面扮演的角色, 可简单概括为调节ROS产生和提高CAT、抗坏血酸过氧化物酶(Ascorbate Peroxidase, APX)、谷胱甘肽还原酶(Glutathione Reductase, GR)等抗氧化酶及抗氧化分子的活性, 从而增强植物的抗氧化能力。抗氧化酶及抗氧化分子在潮间带海藻适应潮间带生存环境方面发挥了重要作用, 甚至是控制大型藻类生态位分布的关键因子, 抗氧化酶活性高的种类生活在高潮带, 而抗氧化酶活性较低的种类则生活在低潮线位置[39]。自然分布的条斑紫菜生活在高潮带, 揭示其体内必然存在较活跃的抗氧化酶及抗氧化分子系统, 保护着机体免受氧自由基的伤害。
机体内ABA的含量由其合成与分解间的平衡决定。植物中ABA的分解代谢主要受一类细胞色素P450分子, 即ABA 8'-羟化酶调控, 有报道发现烯唑醇可作为拟南芥ABA 8'-羟化酶的竞争性抑制剂阻断ABA的分解代谢, 从而导致植物体内ABA含量升高, 同时在复水时ABA响应基因的转录水平上调, 使得植物耐受失水胁迫的能力得到加强[6]。我们的测定结果显示, 条斑紫菜在严重胁迫后的恢复中, 如果ABA的分解代谢受到抑制, 其光合作用的恢复基本不受影响, 然而, 在含有烯唑醇的条斑紫菜胁迫后复苏的样本中, 光合作用参数则出现剧烈的降低, 这有可能是过量的ABA在胁迫过程中被合成, 而不能被降解, 最终导致过氧化氢的过度累积, 造成藻体光合作用系统的损伤所致。这与之前在蚕豆中的报道相近, 认为低浓度外源ABA会显著提高叶片的光合速率, 高浓度的ABA则有相反效果[40]。因此, 条斑紫菜中ABA含量的调控, 在其适应潮间带极端多变环境的过程中具有重要意义。
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