大型海藻是海洋潮间带生态系统中最重要的初级生产者之一, 是最具有经济价值的藻类^[1], 为各种海洋生物提供栖息、索饵和产卵的场所, 同时对近岸海洋生态环境也存在着巨大的影响^[2]。研究表明, 它们不仅对近岸水体的富营养化有一定的修复作用, 而且部分大型海藻还可以通过生物克生作用来防控有害赤潮生物的生长^[3-5]。但也有些大型海藻会破坏近岸海洋生态环境, 如绿潮的爆发^[6-7]。

近年来由于人类活动的影响, 导致了大气CO₂浓度的不断升高, 对生态环境造成了一系列的影响, 如温室效应、海水酸化等^[8]。由于大型藻类可通过光合作用将溶解无机碳和CO₂转化为有机碳, 促使空气中CO₂向海水中转移, 导致海水中CO₂溶解量降低, 因此大型海藻的碳汇效应正逐渐受到关注^[9-10]。目前大型海藻碳汇研究多集中在养殖或人工构建的藻场研究^[11]。潮间带大型海藻种类繁多, 分布不均, 研究难度较大, 所以针对其碳汇研究少见报道。不同种类大型海藻光合作用的碳同化机制也存在差别, 外来碳源的途径主要有两种, 分别为CO₂和HCO₃^–。研究表明, 大型海藻在光合作用中的碳同化机制可以通过分析其体内的δ¹³C值来确定^[12-13]。

獐子岛地处北黄海辽东半岛南部, 岛屿海岸线迂回曲折, 多为岩石海岸, 是海藻生长栖息的良好场所, 已经成为黄海北部海藻资源最为丰富的海域之一^[14]。獐子岛是我国海参、鲍鱼等经济生物的重要繁殖基地, 大型海藻即可作为海参、鲍鱼这些海珍品的饲料源, 也可作为食品、医药和工业等领域的重要原料。由于自然地理隔离及完善的管理, 岛上海岸线人为影响较少, 为对大型海藻的科学研究调查提供了良好的样本条件。

本文在对獐子岛岩相潮间带大型海藻群落结构调查的基础上, 对不同种类海藻体内有机碳含量和δ¹³C值季节变化进行分析, 旨在为大型海藻碳汇效应的估算及碳同化机制的研究提供依据。

1 材料和方法 1.1 采样点和采样方法

分别于2016年11月(秋)和2017年2月(冬)、5月(春)、8月(夏)大潮期间, 在獐子岛岩相潮间带(39°01′E, 122°43′N)采集完整的大型海藻植株。

将不易腐烂的海藻直接放入密封袋中, 叶片较薄、藻体容易被损坏的海藻直接放入盛有海水的采集瓶中, 4℃冷藏, 24 h内带回实验室进行种类鉴定和分析。

1.2 样品处理

已经鉴定的大型海藻用海水清洗, 去除泥沙和附生在表面的动植物, 用吸水纸吸干表面的水分, 使用分析天平测其湿质量(FW), 然后将新鲜样品放入1 mol的HCl蒸汽中进行熏蒸, 过夜, 去除碳酸盐。将熏蒸后的样品用蒸馏水洗净, 在烘箱中烘干(60℃)到恒重, 用分析天平测其干质量(DW), 将干样品研磨至细粉末状进行有机碳含量和δ¹³C值分析。

含水率(%)=(FW–DW)/FW

1.3 有机碳含量和δ¹³C值的测定

称取(1.50±0.50)mg海藻细粉末, 用锡纸进行包埋, 将包埋好的样品用元素分析仪(Vario PYRO)进行有机碳含量的测定; 以PDB(Pee Dee Belemnite)为标准, 利用同位素质谱仪(Isoprine 100)测定样品的δ¹³C值。

1.4 数据处理

采用SPSS 11.0进行数据处理及统计分析。

2 结果 2.1 大型海藻的种类及群落结构

獐子岛岩相潮间带共发现大型海藻49种(表 1)。

其中红藻门24种(占总数的48.98%), 褐藻门17种(占总数的34.69%), 绿藻门8种(占总数的16.33%)。潮间带大型海藻的种类组成以红藻门为主, 其次为褐藻门, 绿藻门最少。

从图 1可以看出, 大型海藻种类数在一年四季中的变化, 秋季23种、冬季24种、春季35种、夏季24种。春季海藻种类最多, 其中红藻16种(占总数的45.71%), 褐藻13种(占总数的37.14%), 绿藻6种(占总数的16.22%)。秋季海藻种类数最少, 其中红藻12种(占总数的52.17%), 褐藻8种(占总数的34.78%), 绿藻3种(占总数的13.43%)。无论何季均以红藻门种类数相对最多, 绿藻门相对最少。一年中均能采集到的海藻种类共计12种, 其中红藻门7种(鸡毛菜、小珊瑚藻、扇形拟伊藻、角叉菜、绒线藻、被芯松节藻和鸭毛藻), 褐藻门3种(囊藻、羊栖菜和海蒿子), 绿藻门2种(孔石莼和仓白刚毛藻)。

2.2 不同门类大型海藻有机碳含量和δ¹³C值的变化

表 2可见, 獐子岛岩相潮间带大型海藻有机碳含量和δ¹³C值的变化, 有机碳含量为15.54%~ 35.03%, δ¹³C值为–33.42‰~–7.43‰。不同门类大型海藻的体内的有机碳含量有着明显的不同(图 2)。红藻门的种类体内有机碳含量多为25%~30%, 以及大于30%;褐藻门的种类体内有机碳含量多为25%~ 30%;绿藻门的种类体内有机碳含量在秋季多为25%~30%, 而其他三个季节藻体内有机碳含量在秋季多为大于30%。从图 3可以看出不同门类大型海藻的体内的δ¹³C值的变化。红藻门的种类体内δ¹³C值在夏、秋季节多为–20‰~–10‰, 而在冬季转变为多为–30‰~–20‰; 褐藻门和绿藻门的种类体内δ¹³C值多为–20‰~–10‰。

2.3 不同季节大型海藻藻体有机碳含量和δ¹³C值的变化

在獐子岛岩相潮间带地区, 全年均采集到的大型海藻共12种, 以此为材料, 对不同季节海藻体内有机碳含量和δ¹³C值变化进行分析。从图 4看到, 不同季节大型海藻体内的有机碳含量, 绿藻门最高, 褐藻门最低。海藻体内有机碳含量为冬季 > 春季 > 夏季 > 秋季, 但绿藻门、褐藻门和红藻门海藻体内有机碳含量季节变化并不一致。不同季节大型海藻体内δ¹³C值有明显的变化(图 5), δ¹³C值为夏季 > 春季 > 冬季 > 秋季。红藻门和褐藻门海藻体内δ¹³C值在秋冬季节最低, 而绿藻门海藻体内δ¹³C值秋季达到最低。

3 讨论 3.1 大型海藻的群落结构的季节变化

温度作为决定大型海藻分布的重要生态因子, 直接影响海藻的生长、发育和形态特征, 所以会对潮间带大型海藻的群落结构有很大的影响。獐子岛属于温带大陆性季风气候区, 温度在四季有着明显的变化, 因此, 潮间带的大型海藻的种类组成随着季节的变化也出现了明显的改变。为了保护本次调查点的海藻生存环境, 本次调查只进行了定性研究, 共计发现大型海藻49种, 其中12个种类的大型海藻在潮间带终年可见, 它们主要是一些多年生和一年中能繁殖几代的种类, 这些海藻生长能力相对较强, 适应温度等生态环境因子能力强。余下的37种大型海藻除少部分属于偶见种(如异形石花菜)外, 均属于随季节变化的种类。不同种类的大型海藻在不同季节所处的生活史阶段不同, 出现的配子体和孢子体的形态、大小和生活期限等方面也存在较大差异, 这也是造成大型海藻种类季节变化的主要原因之一。一些海藻属于冷水性种类, 在气温较低的冬季和春季比较繁盛, 如:甘紫菜、多管藻、幅叶藻、羽藻等。而在夏季由于气温较高, 这些冷水性海藻会消失, 而一些暖水性的种类大量出现, 如:海索面、鞭状索藻、叉开网翼藻等。田丽斯等^[15]于2005—2007年的调查结果表明, 獐子岛潮间带大型海藻种类的变化趋势是春季最多, 到了夏季随着水温的上升和持续高温的出现逐渐减少, 秋季达到最小值, 秋后冬初随着气温和水温的降低, 海藻种类又有增加的趋势不过幅度不大, 入冬以后增长幅度逐渐加大。本次调查的结果也呈现出这种趋势, 潮间带大型海藻种类的季节变化为春季35种、冬季24种、夏季24种、秋季23种, 其中春季海藻的种类数量明显高于冬、夏和秋季。另外, 本次调查中还发现, 各门类大型海藻的种类数在不同季节均为红藻门 > 褐藻门 > 绿藻门。红藻门种类虽然最多, 但是由于个体相对较小, 生物量并不高; 而褐藻门由于种类个体相对较大, 所以生物量较高。特别是在春季和夏季, 一些褐藻(如海蒿子、海黍子等)会成为优势种, 地毯式的大片覆盖在潮间带岩石的表面, 虽然种类数较为单一, 但是生物量巨大。

3.2 大型海藻体内有机碳含量和δ¹³C值的变化

海洋作为地球上最大的碳库, 可以大量的吸收由于人类活动而释放出的CO₂, 在调节气候变化中起着重要的作用。海洋的固碳机制是现今的研究热点之一, 海洋固碳主要依靠溶解度泵和生物泵两个驱动过程, 这些过程对调节大气中CO₂的浓度和全球碳循环的系统过程起着非常重要的影响^[16]。溶解度泵与海洋溶解CO₂的能力密切相关, 这一过程会使碳酸盐平衡体系的波动, 导致海洋pH值下降^[17]。海洋生物泵是以一系列海洋生物为介质将大气中的碳输运到海洋深层的过程, 是海洋碳循环的重要组成部分以及未来的研究重点^[18]。研究表明, 潮间带大型海藻会通过光合作用将无机碳转化为有机碳, 进而进入海洋生物泵的过程, 这些无机碳主要来源于空气中的CO₂及水中溶解的CO₂和HCO₃^–[19-20]。周伟男^[21]对硇洲岛岩相潮间带50种大型海藻的固碳作用进行分析表明, 各种类海藻有机碳含量的变化范围为4%~42%, 平均含量为27.57%。本研究表明, 獐子岛岩相潮间带不同藻类体内的有机碳含量在15.54%~35.03%之间变动, 平均含量为27.70%。獐子岛与硇洲岛岩相潮间带大型海藻体内有机碳含量变化范围存在差异, 主要是由于两地大型海藻的种类存在很大的差别, 导致有机碳含量的变化范围不同, 但两地大型海藻体内有机碳的平均含量基本一致。獐子岛岩相潮间带多数的大型海藻(78.30%)体内有机碳含量大于25%, 仅有少量的大型海藻体内有机碳含量较低。在12种终年可见种中, 9种海藻体内的含有机碳量大于25%, 其中扇形拟伊藻、绒线藻、被芯松节藻和仓白刚毛藻含有机碳量均大于30%;而小珊瑚藻体内有机碳含量最低, 仅为16.70%±1.10%。

大型海藻类除了能够利用CO₂作为光合作用外在无机碳源外, 许多种类的大型海藻还能够利用HCO₃^–作为光合作用外在碳源。HCO₃^–的利用主要为胞外碳酸酐酶(CA)催化的HCO₃^–与CO₂的相互转化及HCO₃^–的直接吸收两种方式^[19]。研究表明, 大型海藻体内δ¹³C值可以指示大型海藻光合作用的碳源利用途径^[12-13]。当藻类的δ¹³C≤–30‰时, 藻类通常仅依赖于CO₂扩散进行光合作用; 相反, 当δ¹³C≥–10‰时, 物种光合作用通常利用的是HCO₃^–; δ¹³C值在–30‰和–10‰之间时, 藻类光合即可利用CO₂也可以利用HCO₃^–作为C源^{[22, 23]}。在獐子岛岩相潮间带所采集的大型海藻体内δ¹³C值在–7.43‰~ –33.42‰之间。Jesús等^[22]在西班牙Cádiz湾调查发现, 大型海藻δ¹³C值在–6.08‰~–33‰之间, 这与本次调查结果一致。从结果可以看出小珊瑚藻体内δ¹³C值较高, 在春夏两季δ¹³C≥–10‰, 表明其利用HCO₃^–进行光合作用; 而绒线藻内δ¹³C值较低, 除秋季外δ¹³C值均≤–30‰, 表明其依赖于CO₂扩散进行光合作用。本研究还发现, 红藻门δ¹³C值(–19.97‰)低于褐藻门(–18.31‰)和绿藻门(–18.26‰), 而且海藻体内δ¹³C值会出现季节变化(夏季 > 春季 > 冬季 > 秋季)。Wang和Yeh对台湾澎湖岛大型海藻体内δ¹³C值进行分析, 也发现了红藻门δ¹³C值低于其他门类的现象^[13]。已有研究表明, 大多数红藻只具有很弱的HCO₃^–利用能力, 其HCO₃^–利用能力远远不如褐藻和绿藻^{[19, 22]}, 这可能是红藻门δ¹³C值低于褐藻门和绿藻门的主要原因。Raven等^[24]研究也发现不同季节海藻体内δ¹³C值的变化, 主要原因是由于在春夏季节温度升高, 特别是处于正午退潮期间的潮池会显著变暖, 导致大型海藻利用的CO₂减少, 这些环境条件的变化会促使藻体内δ¹³C值升高。