1 蟹鳃虱亚科的概况

蟹鳃虱亚科(Keponinae)隶属于节肢动物门(Arthro-poda)、甲壳动物亚门(Crustacea)、等足目(Isopoda)、寄生亚目(Epicaridea)、鳃虱科(Bopyridea)^{[1, 2]}。寄主多为十足目(Decapoda)中的短尾下目(Brachyura), 少部分是海蛄虾下目(Thalassinida)和龙虾下目(Palinura)。寄生在寄主的鳃腔或腹部, 但主要以鳃部寄生为主。吸食寄主的体液为生, 长期寄生可影响寄主的生长发育及性成熟, 代谢能力降低, 导致寄主对疾病的抵抗能力变差。蟹鳃虱亚科的物种多样化研究对经济蟹类的养殖具有一定的指导意义^[1]。

蟹鳃虱亚科的研究国外起步较早, 最初对该亚科定名为: Ioninae H. Milne Edwards, 1840, 模式属是Ione Latreille, 1831^[1]。该亚科物种区别于鳃虱科其他亚科的主要特征雌性的胸部较长, 侧板和腹足边缘均具发达的指状突起, 通常从腹部向身体的前外侧延伸。随后, 一些学者Nierstrasz^{[3, 4]}等、Stebbing^{[5, 6]}、Shiino ^{[7, 8]}、Markham^[9-11]等, 根据该亚科的主要形态特征将其扩大。但Boyko^[12]等将Ione独立出来成立了新科——Ionidae, 将蟹鳃虱亚科剩余的属放在新亚科(Keponinae Boyko, Moss, Williams & Shields, 2013), 模式属为Kepon Duvernoy, 1840。目前, 蟹鳃虱亚科共包括31属98种。在国内蟹鳃虱亚科起步相对较晚, 但该类群中有些种的模式产地为中国, 如:蛛蟹鳃虱属(Tylokepon Stebbing, 1906)中的动蛛蟹鳃虱(T. naxiae Bonnier, 1900)的模式产地是中国香港; An^[13]等描述北部湾物种, 建立新属一个(Onkokepon An, Yu & Li, 2006), 经统计中国海域发现蟹鳃虱亚科14属。

2 蟹鳃虱亚科的演化过程

鳃虱科没有可以考察的化石记录。然而在十足目记录的化石中, 鳃腔的扭转变形程度与该寄主中发现的鳃虱寄生虫的形状一致。对于蟹鳃虱亚科的寄主短尾下目, 目前并没有发现化石种。虽然这种侧面性证据很稀少, 但是对于研究鳃虱科物种也有一定可参考的意义。蟹鳃虱亚科的演化过程一直存在争议。最早Nierstrasz^{[3, 4]}推测, 鳃虱科的进化应该是起源于与等足类相似的种, 随后身体部分部位逐渐退化。之后Markham^[10]认为假鳃虱属是鳃虱科中较早演化出来的类群, 其他亚科是在假鳃虱属的基础上演化而来的, 其中包括蟹鳃虱亚科。假鳃虱属中寄生于海蛄虾下目的一部分物种, 可能是蟹鳃虱亚科演化的开端。除了这些寄生于海蛄虾下目的蟹鳃虱物种外, 寄生于短尾下目的蟹鳃虱亚科物种也逐渐出现。蟹鳃虱亚科的“海蛄虾转变”部分存在于较冷的水域, 这意味着该亚科可能起源于那里, 但仍有证据表明短尾下目有寄生物的寄主广泛分布于古地中海环热带海域^[10]。基于演化过程发现蟹鳃虱亚科与假鳃虱亚科的亲缘关系较近, 且An^[13]等记录一个红斑斗蟹(Liagore rubromaculata De Haan, 1839 [in De Haan 1833~1850])左右鳃腔均被寄生, 但一侧鳃腔的寄生物为假鳃虱亚科物种, 另一侧鳃腔的寄生物则为蟹鳃虱亚科的物种。Boyko^[12]基于18SrDNA分子数据, 将原蟹鳃虱亚科中蟹鳃虱属独立成新的科, 其余属合为蟹鳃虱亚科。

3 蟹鳃虱亚科各属检索

对于现有的蟹鳃虱亚科31属,根据物种的寄生位置、体型、头前板、背中突、侧板和腹足等主要特征, 对蟹鳃虱亚科现有31属编制检索表。

蟹鳃虱亚科内各属的检索表

1 腹部寄生..................................................... Rhopalione perez, 1920

鳃部寄生................................................................................................................... 2

2 胸部7节................................................................................................................... 3

第二胸节几乎消失.................... Onychocepon perez, 1921

3 每一腹节一对侧板....................................................................................... 4

每一腹节两对侧板.................... Cardiocepon Nobili, 1906

4 身体两侧几乎对称, 与背腹虱亚科的体型接近..... Metathelges Nierstrasz & Brender a Brandis, 1923

身体不对称, 与背腹虱亚科体型差别很大...................5

5 有背中突................................................................................................................... 6

无背中突............................................................................................................... 14

6 腹足内肢发达..................................................................................................... 7

腹足内肢退化或消失............................................................................ 10

7 雄性腹节无愈合.............................................................................................. 8

雄性腹节愈合在一起........ Scyracepon Tattersall, 1905

8 背中突位于腹部腹节上....... Megacepon George, 1947

背中突位于胸部胸节上......................................................................... 9

9 具有与体长相当的触角........................ Ergyne Risso, 1816

具有退化的触角, 远短于体长........................................................... Allokepon Markham, 1982

10 腹足无内肢......................................... Mesocepon Shiino, 1951

腹足具退化的内肢............................................................................... 11

11 胸部末2节有突起, 且第6节上具多个突起........Tylokepon Stebbing, 1904

胸部多节具突起, 且每节所具突起均为单个...12

12 侧板和腹足的边缘具指状突起............................................ 13

侧板和腹足的边缘近乎光滑.......................................................... Paracepon Niersstrasz & Brender a Brandis, 1931

13 胸部具2个以上背中突......................................................................... Cancricepon Giard & Bonnier, 1887

胸部只有2个背中突................................................................................ Grapsicepon Giard & Bonnier, 1887

14 腹足内肢发达............................................................................................. 15

腹足内肢不发达...................................................................................... 24

15 背后侧突具有瘤状突起....... Lobocepon Nobili, 1905

背后侧突的表面是光滑................................................................. 16

16 腹足和侧板边缘是光滑................................................................. 17

腹足和侧板边缘具有指状突起............................................ 20

17 雄性腹部具细长侧板与腹足.......................................................... Procepon Shiino, 1937

雄性腹部无侧板, 腹足圆球形或者无......................... 18

18 雌性腹部几乎与胸部等宽, 胸部两侧边缘近平行Hemicepon Lemos de Castro & Brasil-Lima, 1980

雌性腹部窄于胸部, 胸部两侧边缘不平行........... 19

19 雌性腹部侧板宽大, 雄性尾肢细长....................................... Coxalione Bourdon, 1977

雌性腹部侧板长条形, 雄性尾肢短....................................... Hypocepon Nierstrasz & Brender a Brandis, 1930

20 头前缘二裂.................................................................................................... 21

头前缘圆弧形............................................................................................. 23

21 侧板和腹足表面具有颗粒状突起, 边缘具稀疏的指状突起.......................... Anacepon Nierstrasz & Brender a Brandis, 1931

侧板和腹足表面光滑, 边缘具稠密的指状突起............... 22

22 腹足内肢短于外肢, 头后腹突边缘具2对突起... Kepon Duvernoy, 1840

腹足内肢远短于外肢, 头后腹突边缘具3对突起Dactylocepon Stebbing, 1910

23 雄性无腹足........................................................................................................... Metacepon Nierstrasz & Brender a Brandis, 1931

雄性腹足存在.............................. Heterocepon Shiino, 1936

24 具5对双枝型腹足, 尾肢.................................................................... Castrione Brasil Lima, 1980

具5对单枝型腹足, 尾肢............................................................. 25

25 腹部侧板边缘近乎光滑................................................................. 26

腹部侧板边缘具指状突................................................................. 27

26 腹足外肢略短于对应侧板................................................................. Epicepon Nierstrasz & Brender a Brandis, 1931

腹足外肢远短于对应侧板................................................................. Atypocepon Nierstrasz & Brender a Brandis, 1931

27 雄性腹节愈合........................ Hypercepon Danforth, 1972

雄性腹节无愈合...................................................................................... 28

28 头前板不发达.................................................................................................... Apocepon Nierstrasz & Brender a Brandis, 1930

头前板发达.................................................................................................... 29

29 头前板有颗粒突起..... Onkokepon An, Yu & Li, 2006

头前板表面光滑, 无突起............................................................ 30

30 雄性个体尾肢细长...................................................................................... Leidya Cornalia & Panceri, 1861

雄性个体尾肢短................. Trapezicepon Bonnier, 1900

4 蟹鳃虱亚科各物种地理分布

寄生物总体分布与寄主明显相关。寄生物为了适应寄主的生境, 势必会出现与寄主共同进化过程。共同进化有两种独立但又相互作用的现象:共适应(coadaptation)和共物种形成(cospeciation)^[14]。鳃部寄生的蟹鳃虱亚科物种表现出低的寄主特异性, 蟹鳃虱亚科主要寄生在短尾下目的鳃腔, 生活在浅水区和中层深水区。一属的鳃虱可寄生几属甚至几科的寄主^[1], 这可能是由于寄主(短尾下目)的进化扩散速率太快, 导致寄生物不能快速适应寄主的扩散, 这一事实验证Pielou^[15]寄生原理:寄生物的分布小于寄主的分布。

蟹鳃虱亚科多寄生短尾下目, 而短尾下目热带地区更为丰富, 因此发现蟹鳃虱亚科物种几乎局限于温暖的水域, 特别是在印度和西太平洋地区^[10]。对该亚科内的98种的模式产地进行统计, 发现北纬60°到南纬45°均有蟹鳃虱亚科的分布, 但物种大多分布在印度-西太平洋的亚热带、热带海域, 其中日本和印度尼西亚最为集中。11种主要分布在印度尼西亚; 12种分布在日本; 大西洋海域内从美国东部到佛罗里达南部再到巴西共出现12种; 大西洋东部主要在法国、地中海和西非等暖海域: 5种西非, 地中海3种, 法国3种; 19种物种的模式产地发现在中国海域, 也大多是暖水域, 其中北部湾有5种, 海南分布有3种, 南海有2种, 中国香港有4种, 南海3种, 西沙群岛1种, 青岛1种。

5 中国海域蟹鳃虱亚科各属总结 5.1 异节蟹鳃虱属(Allokepon Markham, 1982)

Markham^[10]建立该属, 现记录包括5种; 模式种:印度异节蟹鳃虱(Allokepon hendersoni Giard & Bonnier, 1888), 寄主双斑蟳(Charybdis (Gonioneptunus)bima- culata Miers)。模式种原名为: Portunicepon hender- soni Giard & Bonnier, 1888。Markham将原属Portu- nicepon中的3个物种移入异节蟹鳃虱属中^[1]。该属突出特征为胸部末两节具有发达的背中突。在中国香港发现中华异节蟹鳃虱(A. sinensis Danforth, 1971), 寄主是Lissocarcanus orbicularis Dana, 1852;单异节蟹鳃虱(A. monodi Bourdon, 1967)在海南发现, 寄主是远海梭子蟹(Portunus pelagicus Linnaeus, 1758), 杭州发现的该物种寄生于三疣梭子蟹(Portunus tritu- ber- culatus Miers, 1876);北部湾发现1个新记录种长尾异节蟹鳃虱(A. longicauda Duan等, 2008), 寄主为丽纹梭子蟹(Portunus (Hellenus) pulchristatus Miers, 1876)。模式种的产地:印度; 属内其他物种分布地有印度、非洲、日本等。

5.2 玉蟹鳃虱属(Apocepon Nierstrasz & Bren- der à Brandis, 1930)

Nierstrasz^[4]等建立该属, 目前属内有3种; 模式种:壮丽玉蟹鳃虱(Apocepon pulcher Nierstrasz & Brender à Brandis, 1930), 寄主豆形拳蟹(Pyrhila pisum De Haan, 1841[in De Haan, 1833~1850])。该属主要特征是胸部无背中突, 腹足内肢退化, 头前板并不发达。壮丽玉蟹鳃虱首次是在中国山东青岛发现。随后在日本、韩国海域内也发现该类种。An^[1]等在中国海域内发现模式种并记录1个新记录种:鸭额玉蟹鳃虱(A. leucosiae An等, 2006), 寄主是鸭额玉蟹(Leucosia anatum Herbst, 1783)。模式种的产地:中国; 属内其他物种分部地还有新加坡, 日本, 韩国等。

5.3 扇蟹鳃虱属(Cancricepon Giard & Bonnier, 1887)

Giard^[16]等建立该属, 目前属内包括11种; 模式种:长扇蟹鳃虱(Cancricepon elegans Giard & Bonnier, 1887), 寄主Pilumnus hirtellus (Czerniavsky, 1884)。该属主要特征是腹足内肢退化, 胸部有2个以上背中突, 腹足和侧板边缘具有指状突起。中国海域发现物种有:柯氏扇蟹鳃虱(Cancricepon choprae Nierstrasz & Brender à Brandis, 1925)(北部湾), 寄主是Paraliomera dispar (Stimpson, 1871)和一个新记录种:多突扇蟹鳃虱(Cancricepon multituberosum An, Yu & Williams, 2012, 西沙群岛永兴岛), 寄主是Liomera laevis (A.Milne Edwards, 1873)。模式种的产地:法国; 其他物种主要分布在达荷美共和国, 库拉索岛, 佛罗里达州, 埃尼威托克岛, 宁格罗, 马古杜岛, 冲绳岛, 巴布亚新几内亚, 菲律宾, 卡加多斯-卡拉若斯群岛等。

5.4 指突鳃虱属(Dactylokepon Stebbing, 1910)

Stebbing^[5]建立该属, 目前属内包括11种; 模式种:显著指突鳃虱(Dactylokeponcatoptric Stebbing, 1910), 寄主是Catoptrus nitirlus A. Milne Edwards, 1870。该属的主要特征是:没有背中突, 头前板发达, 头后腹突具有3对突起。中国海域(南沙群岛、北部湾、南中国海)内发现有5种:瑞氏指突鳃虱(Dactylo- kepon richardsonae Stebbing, 1910), 半翼指突鳃虱(Dactylokepon semipennatus Bourdon, 1983), 加勒比指突鳃虱(Dactylokepon carbaeus Markham, 1975), 斗蟹指突鳃虱(Dactylokepon barbuladigitus An, Yu & Williams, 2007), 霍氏指突鳃虱(Dactylo- ke- pon holth- uisi Bourdon, 1967)。其中斗蟹指突鳃虱是在南中国海发现的新种, 寄主为红斑斗蟹。模式种的产地:阿米兰特斯岛; 其他物种的分布地有印度, 泰国, 印度尼西亚, 非洲, 多米尼加共和国, 南中国海, 北部湾, 帕劳群岛, 北卡罗来纳州, 墨西哥湾等。

5.5 豆蟹鳃虱属(Hypocepon Nierstrasz & Brender à Brandis, 1930)

Nierstrasz^[4]等建立该属, 属内现包括3种; 模式种: Hypocepon enoeensis Nierstrasz & Brender à Brandis, 1930, 寄主为Nepinnotheres villosulus (GUÉ RIN, 1832)。该属主要特征:无背中突, 雌性腹部侧板长条形, 内肢发达, 腹足和侧板表面稍光滑; 中国香港发现少圆肢豆蟹鳃虱(Hypocepon globosus Markham, 1992), 寄主Pinnotheridae sp; 模式种的产地是印度尼西亚; 属内其余种的分布地美国关岛等。

5.6 平滑鳃虱属(Leidya Cornalia & Panceri, 1861)

Leidya^[17]建立该属, 属内含有4种; 模式种: Leidya distorta (Leidy, 1855), 对寄主没有做记录。该属的主要特征:雌性头前板发达, 无背中突, 单枝型腹足; 雄性个体的尾肢细长。Markham^[18]描述中国福建省上发现Leidya ucae Pearse, 1930, 寄主Tubuca forcipata (Adamn & White, 1849)。模式种产地美国新泽西州; 属内其余种的分布地:巴哈马群岛, 墨西哥等。

5.7 大鳃虱属(Megacepon George, 1946)

George^[19]以寄生在Muradium tetragonum(Fabricius, 1798)上的乔氏大鳃虱(Megacepon choprai George, 1947)为模式种建立该属。George对该物种的描述并不完整且没有雄性标本, Shiino^[8]基于背中突的形状对该物种进行较清晰的描述, 但遗憾是也没有雄性标本; Markham^[20]描述寄生在Episesarma mederi (H. Milne Edwards, 1853)的乔氏大鳃虱, 雌性在腹部1~6节有大的背中突与George描述的并不相符; Markham在1990年描述中国香港发现该物种, 但并没有详细阐述该标本; Markham^[11]在澳大利亚的昆士兰发现该物种, 它的颚足和第一育卵板同Shiino^[8]描述相似, 背中突比Markham^[20]的少, 但比George^[19]和Shiino^[8]的多。Markham所描述的物种均缺少雄性标本, An^[21]认为这些并不是真正意义上的乔氏大鳃虱。该属的主要特征:存在背中突且位于腹部腹节上, 内肢发达腹足和侧甲边缘具有指状突起。属内目前包括6种,

中国海域(香港、海南)发现5种:乔氏大鳃虱, 戈氏大鳃虱(Megacepon goeticiShiino, 1934), 相手大鳃虱(Megacepon sesarme Pearse, 1930), 裂突大鳃虱(Megacepon disparatum An, Boyko & Li, 2012), 沈氏大鳃虱(Megacepon sheni An, Boyko & Li, 2012)。其中裂突大鳃虱和沈氏大鳃虱是发现在中国的新记录种, 寄主分别是Metaplax longipes Stimpson, 1858, Metaplax sheni Gordon, 1930。其他种的分布地有印度尼西亚, 泰国, 日本, 印度等。

5.8 次鳃虱属(Metacepon Nierstrasz & Bre- nder à Brandis, 1931)

Nierstrasz^[3]等建立该属, 现WoRMS记录属内有2种; 模式种: Metacepon leidyi Nierstrasz & Brender à Brandis, 1931。寄主是Matuta Weber, 1795。此属的主要特征:身体两侧几乎对称, 与背腹虱亚科物种体型相似, 5对双肢型腹足, 内肢退化, 单肢型尾肢。复肢次鳃虱(Metacepon pleopodata Bourdon & Stock, 1979), 寄主Heteropilumnus setosus (A. Milne Edwards, 1873)首次在印度尼西亚发现, 后在中国发现该物种。模式种分布地是:泰国; 另一物种分布地:印度尼西亚, 中国。

5.9 疣板蟹鳃虱属(Lobocepon Nobili, 1905)

Nobili^[22]在新几内亚发现标本材料, 并建立此属; 现属内仅有1种; 模式种:裂疣板方蟹鳃虱(Lobocepon grapsi Nobili, 1905), 寄主为方蟹(Grapsus grapsus Linnaeus, 1758)。该属主要特征:无背中突, 腹足双肢型, 内肢发达, 背后侧突有密集的瘤状小突起。

5.10 多疣蟹鳃虱属(Onkokepon An等, 2006)

An^[13]等建立该属, 现WoRMS记录属内包括2种; 模式种:分节多疣蟹鳃虱(Onkokepon articulatus An, H. Yu & Li, 2006), 寄主长臂玉蟹(Leucosia longi- bra- chiaShen & Chen, 1978)和单齿玉蟹(Leucosia uni- dentata De Haan, 1850)。该属主要特征:雌性具有颗粒状突起的头前板, 没有背中突, 5对单肢型腹足和尾肢; 雄性胸足最后一节分2节, 这一特征在鳃虱科内还是首次报道。另一物种北部湾多疣蟹鳃虱(Onkokepon beibuensis An, H. Yu & Li, 2006), 寄主长臂玉蟹。两类物种可以通过颚足触须和第一育卵板的形状进行区分。分布地:北部湾。

5.11 前鳃虱属(Procepon Shiino, 1937)

Shiino^[7]以Procepon insolitum Shiino, 1937为模式种建立该属, 模式产地是日本, 寄主是大蝼蛄虾(Upogebia major De Haan, 1841 [in De Haan 1833~ 1850])。属内仅有3种。该属主要特征:雌性没有背中突, 腹足和侧甲边缘较光滑; 雄性腹部有细长的侧板和腹足。An^[23]描述寄生于伍氏蝼蛄虾(Austi- nogebia wuhsienweni Yu, 1931)的新种:刘氏前鳃虱(Procepon liuruiyui An, Williams & H. Yu, 2009)。其余种的产地:泰国, 中国广东等。

5.12 浅鳃虱属(Rhopalione Pérez, 1920)

Pérez^[24]以Rhopalione uromyzon Pérez, 1920为模式种建立该属, 模式产地波斯湾, 寄主Ostracotheres spondyli Nobili, 1905。目前属内有5种, 该属最大特征:寄生物寄生在寄主Pinnotheridae的腹部, 而其他属均寄生在寄主的鳃部。An^[25]记录中国福建发现的中华浅鳃虱(R.sinensis Markham, 1990), 寄主为Arcotheres sinensis (Shen, 1932)。其余种的产地:新西兰, 马达加斯加岛, 马来西亚等。

5.13 合鳃虱属(Scyracepon Tattersall, 1905)

Tattersall^[26]以Scyracepon tuberculosa Tattersall, 1905为模式种建立该属, 模式产地为爱尔兰。属内现有8种, 该属特征是雄性腹部存在部分或是全部愈合现象。模式种发现寄生在Rochinia carpenter (Thomson, 1873), 但被记录不止一次。Bourdon^[27]在刚果河沿岸Chaceon quinquedens (Smith, 1879)上发现该模式种。An^[28]记录寄生于北部湾Jonas distinctus (De Haan, 1835)上的显著合鳃虱(Scyracepon distincta An, Boyko & Yu, 2012)。属内其余物种的产地有:昆士兰, 夏威夷群岛, 南非, 帕劳群岛, 日本, 泰国等。

5.14 蛛蟹鳃虱属(Tylokepon Stebbing, 1904)

Stebbing^[6]以波氏蛛蟹鳃虱(Tylokepon bonnieri Stebbing, 1906)为模式种建立该属, 寄主为瘤结蟹(Tylocarcinus styx Herbst, 1803), 模式产地:印度。随后An^[29]记录北部湾和南海标本, 分别在双角互敬蟹(Hyastenus diacanthus De Haan, 1839 [in De Haan 1833~1850])和强壮紧握蟹(Lambrus validus De Haan, 1839 [in De Haan 1833~1850])上寄生。该属特征:头部有2个膨大球体组成, 且胸部末2节有突起, 且第6节上具多个突起。在中国海域内还发现2种该属内物种: Markham^[9]在香港记录一只在双角互敬蟹寄生的动蛛蟹鳃虱; An^[29]等记录海南双突蛛蟹鳃虱(Tylokepon biturus An, 2009), 寄主单刺单角蟹(Menaethius mnoceros Latreille, 1825)。其余物种的产地:日本, 马尔代夫等。

6 蟹鳃虱亚科研究展望

迄今, 国内外对蟹鳃虱亚科的研究多为形态学描述, 分子数据较少, 仅Boyko^[12]对蟹鳃虱亚科一个物种的核基因建立系统发育树, 讨论亚科之间的关系。蟹鳃虱亚科内物种与寄主之间是否存在协同进化关系, 目前未见详细的报道。另外, 由于该类群营寄生生活, 形态上发生或多或少的变化, 这对于物种鉴定也带来一定困难, 存在大量的疑难种或隐存种。因此未来可以增加更多的分子数据, 进行生物信息学分析再结合形态学和地理分析, 进而达到蟹鳃虱亚科的准确鉴定, 明确其演化进程。