人工鱼礁作为一种人为放置在海中的构筑物, 可为多种海洋生物提供生息繁殖场所, 并且达到改善水域环境、修复受损生态环境的目的^[1-3]。鱼礁投放后, 会改变礁区流场^[4-5], 并会使周围的底质和沉积物类型发生改变^[6-7]。同时水层之间物质交换的加快, 有利于饵料生物的生长, 从而提升礁区的初级生产力水平^[8]。大型底栖动物生活在底层水体和表层沉积物中^[9], 在海洋生态系统的能量流动和物质循环中发挥着重要的作用^[10]。多数大型底栖动物具有生活周期长、生活环境相对稳定、迁移能力弱等特点, 对海底环境的变化扰动反应灵敏^[11]。人工鱼礁投放后, 海底环境发生变化, 大型底栖动物的种类组成和群落结构也会产生一定的响应变化^[12]。因此, 研究人工鱼礁区大型底栖动物群落组成和结构变化, 对了解人工鱼礁的生境修复和资源养护效果具有重要意义。

目前, 国内大型底栖动物的研究较为广泛^[13-15], 研究内容主要针对大型底栖动物的种类组成、生物多样性和群落结构等生态特征^[6]。随着中国海洋牧场建设的快速发展, 国内对人工鱼礁区大型底栖动物群落也进行了相关研究。孙习武等^[16]研究了海州湾人工鱼礁建设前后大型底栖动物群落结构的变动情况, 陈晨等^[17]探究了象山港海洋牧场示范区大型底栖动物的时空变动, 以上研究均表明鱼礁建设对大型底栖动物资源的增加起到了积极作用。

小竹山岛隶属长山列岛, 位于黄渤海交汇处, 曾是多种经济鱼类的洄游、栖息场所, 但传统捕捞以及栖息地退化, 使海洋生物多样性受到威胁^[18]。人工鱼礁建设与生态渔业发展为保障长岛渔业资源的可持续利用起到了重要作用, 大型底栖动物是人工鱼礁建设评估的重要生物类群, 然而, 以往的研究主要集中在长岛群岛毗邻海域^[19-20], 针对长岛人工鱼礁区大型底栖动物的研究鲜有报道。通过对2017—2020年小竹山岛人工鱼礁区大型底栖动物的调查, 本文初步研究投礁后大型底栖动物群落结构特征, 并利用丰度/生物量曲线分析大型底栖动物群落稳定状态, 以期为人工鱼礁建设效果评估提供基础资料。

1 材料与方法 1.1 数据来源

小竹山岛位于渤海海峡中南部, 2017年开始在该海域进行人工鱼礁建设, 共投放人工构建礁24座, 共计12 000 m³, 建成人工鱼礁区146.1 hm², 周边辐射分布石块礁、小圆石、砂砾、泥等底质类型。根据人工鱼礁对大型底栖动物的影响范围^[21-22], 将距鱼礁中心0~200 m样带定位为鱼礁区(底质囊括构建礁和石块礁), 200~400 m样带为邻近区(底质囊括小圆石和砂砾), 400~600 m样带为对照区(底质囊括泥底或砂砾), 调查站位分布如图 1。

调查时间为2017年6月和8月(夏季), 2018年6月和8月(夏季), 2019年7月和8月(夏季)和2020年7月和8月(夏季), 共8个航次的调查。采用分层随机取样法, 每航次各区域3个站位, 每个站位重复采样3次。使用抓斗式底质采泥器(0.05 m²)获取底栖动物样本, 将所获生物使用0.5 mm孔径的网筛冲洗后得到大型底栖动物, 用5%福尔马林现场固定保存带回实验室。全部样品在体视显微镜下观察, 生物均鉴定至种, 对所有物种进行计数, 并对其湿重进行称量, 测量精度0.001 g, 最后换算成单位面积的丰度(ind./m²)和生物量(g/m²)。所有操作按照《海洋调查规范》(GB/T12763.6-2007)^[23]进行。

1.2 数据处理

优势度(Y)计算公式如下:

$ Y=\frac{n_i}{N} f_i, $

(1)

式中, N为样品中的总个体数, n_i为样品中第i种的个体数, f_i为第i种生物在样品中出现概率, 当优势度Y≥0.02时, 该种为优势种^[24]。

采用Shannon-Wiener多样性指数(H')、Margalef物种丰富度指数(D)、Pielou均匀度指数(J')进行多样性分析, 计算公式如下:

$ H^{\prime}=-\sum\left(\frac{n_i}{N}\right) \times \log _2\left(\frac{n_i}{N}\right) \text {, } $

(2)

$ D=S-1 / \log _2 N \text {, } $

(3)

$ J^{\prime}=H^{\prime} / \log _2 S, $

(4)

式中, S为样品中的物种总数, N为样品中的大型底栖动物总个体数, n_i为样品中第i种的个体数。

使用SPSS26.0统计软件对不同年份和区域的大型底栖动物群落结构特征指数(种类数、丰度、生物量、多样性指数、丰富度指数和均匀度指数)进行非参数检验, 显著性水平设置为α=0.05。

使用PRIMER6.0软件对大型底栖生物的丰度数据进行log(X+1)转换, 建立Bray-Curtis相似矩阵进行聚类分析(CLUSTER), 对群落结构进行分析。利用组间差异分析(ANOSIM)检验大型底栖动物群落在年际和区域间的差异显著性, 并运用相似性百分比(SIMPER)方法分别分析大型底栖生物群落的主要特征种^[25]。采用丰度/生物量曲线(ABC曲线)分析大型底栖动物群落结构稳定性^[26]。

2 结果与分析 2.1 大型底栖动物种类组成及优势种分析

调查海域共鉴定出大型底栖动物72种, 其中, 多毛类45种, 占62.50%; 甲壳类16种, 占22.22%; 软体动物8种, 占11.11%; 棘皮动物3种, 占4.17%(图 2)。投礁第1年(2017年)大型底栖动物种类数共计32种, 投礁后第4年(2020年)种类数增加至47种(图 3)。同时, 鱼礁区大型底栖动物种类最丰富, 共有大型底栖动物51种; 邻近区次之, 共有大型底栖动物41种; 对照区最少, 共有大型底栖动物37种。

各年大型底栖动物优势种(Y≥0.02)共有25种(表 1), 投礁后第2年21种, 投礁后第3年17种, 投礁后第1年15种, 投礁后第4年11种, 依次递减。3个区域在投礁后第1年(2017年)和第2年(2018年)共同优势种为长叶索沙蚕(Lumbrineris longiforlia)、寡鳃齿吻沙蚕(Micronephthys oligobranchia)和深沟毛虫(Sigambra bassi); 投礁后第3年(2019年)共同优势种为独指虫(Aricidea fragilis)、中蚓虫(Mediomastus californiensis)和深沟毛虫(Sigambra bassi); 投礁后第4年(2020年)无共同优势种, 鱼礁区和对照区的第一优势种为中蚓虫(Mediomastus californiensis), 邻近区的第一优势种为深沟毛虫(Sigambra bassi)。优势种组成在不同年份存在一定的差异, 但均以多毛类为主。

2.2 丰度和生物量

大型底栖动物年均丰度总体呈现逐年增长趋势(图 4和表 2), 投礁后第1年289.31 ind./m², 投礁后第2年351.55 ind./m², 投礁后第3年696.16 ind./m², 投礁后第4年764.14 ind./m², 且不同年份间差异极显著(P<0.01)。连续4年丰度贡献率最大的是多毛类, 占群落比例分别为81.68%、87.96%、82.24%、62.46%。在投礁后第4年(2020年), 软体动物和甲壳类在丰度中的占比上升, 占群落比例分别为22.58%和6.30%, 年平均丰度达到170.49 ind./ m²和47.55 ind./m²。3个区域中, 鱼礁区626.25 ind./m², 邻近区518.59 ind./m², 对照区431.03 ind./m², 依次递减, 不同区域间无显著差异(P=0.239)。

大型底栖动物年均生物量投礁后第3年和第4年有显著性增长(图 4), 投礁后第3年5.55 g/m², 投礁后第4年4.38 g/m², 投礁后第2年2.64 g/m², 投礁后第1年2.11 g/m², 依次递减, 且不同年份间差异极显著(P<0.01)。生物量最大的贡献类群为多毛类, 占群落比例分别为80.37%、90.65%、84.72%、55.74%。在投礁后第4年(2020年), 软体动物和甲壳类在生物量中的占比上升, 占群落比例分别为20.75%和18.53%, 年平均生物量达到0.91 g/m²和0.81 g/m²。3个区域中, 鱼礁区4.33 g/m², 邻近区3.81 g/m², 对照区2.87 g/m², 依次递减, 不同区域间无显著差异(P= 0.251)。

2.3 生物多样性指数

大型底栖动物生物多样性指数变化如图 5所示, 生物多样性指数在年份间变化不明显(P>0.05), Shannon-Wiener多样性指数(H')变化范围为1.36~1.95, 丰富度指数(D)变化范围为1.83~2.91, 均匀度指数(J')变化范围为0.88~0.94。鱼礁区与邻近区的多样性指数(H')和丰富度指数(D)高于对照区, 均匀度指数(J')表现基本平稳, 生物多样性指数在不同区域间差异不显著(P>0.05)。

2.4 群落结构分析

群落聚类分析结果表明(图 6), 调查海域不同年份间大型底栖动物群落结构变化较大, 但各区域间的调查站位比较集中, 群落组成相似度较高。同时, 双因素相似性分析结果表明(表 3), 大型底栖动物群落在年份间存在显著性差异(综合检验R=0.129, P= 0.001), 年份间两两检验结果显示, 年际变化越大, 大型底栖动物群落差异较大。但区域间无显著性差异(R=0.011, P=0.309)。

相似性百分比分析结果表明(表 4), 2017年大型底栖生物群落的平均相似性为30.62%, 其中, 最大贡献者为深沟毛虫(35.90%), 其次为长叶索沙蚕(24.42%); 2018年大型底栖生物群落的平均相似性为36.39%, 最大贡献者为深沟毛虫(41.82%), 其次为长叶索沙蚕(17.90%); 2019年群落的平均相似性为32.75%, 最大贡献者为深沟毛虫(25.73%), 其次为独指虫(17.77%); 2020年群落的平均相似性为15.00%, 最大贡献者为中蚓虫(23.35%), 其次为不倒翁虫(12.81%)。同时, 相邻年份间大型底栖动物群落差异较小, 年份差异越大, 群落非相似性越高。2017年和2018年大型底栖生物群落间的平均非相似性为67.82%, 长叶索沙蚕、寡鳃齿吻沙蚕和深钩毛虫等为造成群落间差异的主要贡献种; 2017年与2020年大型底栖生物群落间的平均非相似性为84.83%, 深沟毛虫、长叶索沙蚕和中蚓虫等为造成群落间差异的主要贡献种(表 5)。

2.5 群落结构稳定性评价

各年大型底栖动物ABC曲线(图 7)显示, 生物量曲线始终位于丰度曲线之上(W>0), 说明大型底栖动物群落尚未受到干扰。W值逐年增加, 在投礁后第4年W值(0.534)最高, 且投礁后第3、4年生物量曲线起点比投礁后第1、2年高, 说明大个体物种逐渐占据优势地位。总体来看, 调查海域的大型底栖动物群落结构在鱼礁建设后都处于一个相对稳定的状态, 并且稳定性不断增强。

3 讨论 3.1 大型底栖动物物种组成和优势种变化特征

大型底栖动物的种类组成、丰度和生物量是其群落结构的基本指标, 指标的变化可以反应外界扰动对群落的影响^[14]。2017—2020年小竹山岛人工鱼礁区大型底栖动物的种类、丰度和生物量显著增加, 且甲壳类和软体动物在丰度和生物量的占比有所提升, 表明人工鱼礁投放后改善了底栖动物的栖息环境, 有利于大型底栖动物数量增长。这可能与鱼礁投入后产生的流场效应有关, 营养盐的释放促进了浮游生物等饵料生物的生长^[27], 且人工鱼礁的投放产生的辐射效应^[28-29], 会一定程度上改善邻近区的生态环境^[30]。此外, 鱼礁区的种类数也明显高于邻近区和对照区, 且甲壳类在鱼礁区的占比较大。由于人工鱼礁建设可显著提高海区的初级生产力^[8], 虽然大型底栖动物活动能力弱, 但甲壳类仍有迁移现象^[31], 因此甲壳类会被鱼礁区所“吸引”, 从而利用鱼礁区的有机物质进行更好地生长、发育、繁殖。

随着栖息环境的改善, 大型底栖动物优势物种数目发生变化。投礁后第2、3年比投礁后第1年优势种数增加, 但在投礁后第4年减少, 且鱼礁区各优势种的优势地位并不明显。这可能是因为软体动物以及甲壳类的个体数有了较大增长, 大型底栖动物总个体数增加, 而多毛类个体数变化幅度较小, 使其在优势种群的主导地位下降, 从而导致鱼礁区优势种数减少, 该结果表明群落内种群分布更加趋向均匀, 生态地位更加趋向平衡。王金宝等^[15]在研究长岛潮间带结果显示优势种为多毛类、甲壳类和软体动物。杨东等^[32]在烟台近海大型底栖动物调查时发现多毛类为主要优势种。刘旭东等^[33]对渤海山东近岸海域研究也发现大型底栖动物种类以多毛类和软体动物居多, 并且多毛类一般个体偏小、生活周期较短。本研究结果与以上的研究结果较一致, 尽管多毛类的优势地位基本不变, 但有向软体动物波动的趋势。人工鱼礁的投入不仅为底栖生物提供了良好的栖息避敌场所, 其作为一种附着基还为长牡蛎等营固着生活的生物提供良好的附着条件^[34]。此外, 研究表明鱼礁投放后受海流变化影响, 鱼礁根部流速较快区域的细沙土被移出, 但在流速减弱处沉积形成较细的沉积物颗粒^[2], 这种底质更适宜软体动物的埋栖生活。

3.2 大型底栖动物群落结构的变化

海洋牧场建设和大型底栖动物自身的生活史会影响大型底栖动物的群落结构^[14]。通过群落结构可以反映鱼礁建设对海洋生态系统的影响^[35], 连续监测大型底栖动物群落结构可以更好地反应研究区域底栖生境的变化^[36]。根据2017—2020年小竹山岛人工鱼礁区大型底栖动物群落的聚类分析显示, 群落结构的年份差异比区域差异明显, 鱼礁区、邻近区和对照区大型底栖动物群落结构差异性小, 各区域内大型底栖动物群落结构的相似性较低。影响大型底栖动物群落结构原因复杂, 由于海域环境复杂, 海流、底质类型和沉积环境等都会影响底栖动物的群落分布格局^[37-38]。陈晨等^[17]对象山港海洋牧场调查结果显示, 示范区、邻近区和全港区的大型底栖动物群落区域间无显著性差异, 与本研究结果相似。象山港是一个半封闭的港湾, 受投礁影响, 其原有的底栖生态环境发生改变, 各站点栖息着不同结构的大型底栖动物群落, 导致各站点之间群落的相似性低; 小竹山岛人工鱼礁区位于渤海海峡中南部, 该海域位处黄渤海交界处, 受海流影响明显, 导致水体交换较快, 沉积环境复杂^[19], 各区域内底质类型差异较大^[39], 因此形成了较复杂的大型底栖动物群落结构。

ANOSIM和SIMPER结果表明, 随着礁体投放时间的增加, 大型底栖动物的群落结构和物种组成发生了较大的年际变化, 投礁后第1、2年(2017年、2018年)与投礁后第3、4年(2019年、2020年)大型底栖动物群落结构组成发生较大变化, 且2020年群落的平均相似性最低。该变化反映出随着鱼礁投入时间的增加, 周围海域的生境逐年发生改变。混合底质类型使该海域的空间异质程度不断增加, 从而为大型底栖动物提供更多的生存发展空间, 其群落结构也更为复杂化^[40]。另外, 各年份大型底栖动物群落的主要贡献种随年份有明显变化, 群落内贡献率较大的物种从深沟毛虫、长叶索沙蚕和寡鳃齿吻沙蚕过渡为独指虫、中蚓虫和不倒翁虫。其中, 深沟毛虫(Sigambra bassi)为常见耐受种, 其对各类环境的适宜能力比较强^[41], 在各年份均占据一定的贡献率, 但随着时间推移, 深沟毛虫的贡献率逐渐降低。而独指虫(Aricidea fragilis)为敏感种, 受扰动反应敏感, 对栖息环境的水质、底质等环境要求较高, 在投礁后期独指虫的贡献率上升, 表明人工鱼礁对周围的生态环境产生了积极的影响, 海域环境质量得到改善, 使得大型底栖动物群落结构发生变化。

3.3 大型底栖动物群落稳定性分析

Warwick^[26]提出运用丰度/生物量曲线来分析大型底栖动物群落的受环境扰动的状况。本研究中, 丰度和生物量曲线没有明显交叉的情况, 说明在鱼礁投入后并没有对底栖生境造成过度的干扰。同时, 随着人工鱼礁投放时间的推移, W值逐渐增加, 表明大个体物种在生物量中占据优势。在投礁后第4年(2020年), 长牡蛎(Magallana gigas)(17.92 g/m²)和细螯虾(Leptochela gracilis)(7.56 g/m²)的生物量出现增长, 大个体物种如东方缝栖蛤(Hiatella arctica)和长牡蛎(Magallana gigas)开始作为优势种出现, 多毛类数量占生物数量比例有所下降, 这反映出大型底栖动物群落逐步趋于稳定, 也显示出鱼礁对底栖生态环境的改善是一个长期的过程。孙习武等^[16]在调查海州湾人工鱼礁时发现, 随着人工鱼礁的投放, 大型底栖动物群落经历了扰动后逐渐恢复稳定, 且大型底栖动物资源相较于投放前有所增加。此外, 本研究调查发现生物多样性指数在年际间无明显波动变化以及规律性, 也证实该区域大型底栖动物群落相对平稳^[42]。但与邻近海域的多样性相比, 本调查海域多样性指数和丰富度指数较低。李乃成等^[20]对庙岛群岛南部海域调查结果显示各站位大型底栖动物多样性指数在2.21到4.47之间; 赵荣荣等^[30]对2013—2015年长岛挡浪岛人工鱼礁区调查中, 该区域底栖动物的多样性指数介于1.50~2.50之间, 而小竹山岛海域在投礁后第4年(2020年)多样性指数最高, 范围仅在1.50~1.95之间。多样性指数的高低取决于物种的丰富和均匀程度^[43-44], 大型底栖动物群落的物种组成与底质沉积环境密切相关^[45]。研究表明, 泥沙等粒径较小的粉砂底质更适合软体动物、棘皮动物的生长^[46-47]。本文研究海域泥沙底质较少, 多为粗石沙砾底质, 沉积物粒径大, 因此多毛类种类数多。甲壳类和软体动物丰度和生物量虽有增长, 但总体增长幅度较小, 而多毛类生长周期相对较短, 小个体多毛类如深沟毛虫、长叶索沙蚕个体数量仍然占据主导, 因此造成群落种类组成相对单一, 使该区域多样性较低。

总体来看, 2017—2020年, 小竹山岛人工鱼礁区大型底栖动物种类数、丰度和生物量逐年增加, 且鱼礁区比邻近区和对照区的增加更显著。鱼礁的投入有利于群落结构的稳定, 表明人工鱼礁的投放起到了较好的生境修复效果。但人工鱼礁投放对海洋生态环境和生态系统的影响是长时间尺度的, 建议对小竹山岛人工鱼礁区大型底栖动物的群落结构进行更大范围、更长时间的跟踪调查, 并结合浮游动物、浮游植物和渔业资源的研究, 从而更全面地评价人工鱼礁区海域的生境状况。