庙岛群岛位于黄、渤海交汇处, 南北纵列于渤海海峡, 是山东半岛与辽东半岛的天然纽带。庙岛群岛由32个大小不同的岛屿链式分布组成, 是我国典型的海岛生态系统^[1]。海岛生态系统同时受到复杂的自然因素和人类活动^[2]的影响, 有明显的脆弱性^[3]。海岛潮间带处在陆海交界区, 受海洋和陆地环境因子的双重影响, 同时也受气候变化影响和人类活动干预^[4-5], 出现生境破碎化、生物多样性降低等系列问题^[6-7], 是敏感脆弱的生态区。在复杂、恶劣的环境中, 潮间带孕育了丰富的生物资源^[8], 大型底栖动物是潮间带生态系统的重要组成部分。大型底栖动物在海洋生态系统的物质循环和能量流动等环节扮演着重要角色, 其多数种类活动范围具有较强的区域性, 对不利环境条件的趋避能力弱, 因此大型底栖动物的群落生态特征等能够较准确地反映其栖息环境的变化, 常被作为海洋环境的生物监测指标^[9-11]。

国内学者对福建沿海海岛^[12]、南麂列岛^[13-14]、嵊泗列岛^[15]、舟山群岛^[16]等海岛潮间带大型底栖动物的种类组成、数量分布、生物多样性、生态位及群落结构等进行了研究。本研究分析了庙岛群岛潮间带大型底栖动物的物种组成、多样性、群落结构等生态特征及时空变化, 并结合历史资料对比研究, 旨在了解该区域海岛潮间带底栖动物群落生态特征的季节变化规律, 为庙岛群岛潮间带生态系统的生物多样性保护提供基础资料。

1 材料与方法 1.1 调查站位、样品采集

于2022年12月8—11日、2023年2月7—9日和5月7—10日(秋季、冬季和春季)在庙岛群岛10个岛屿(由北向南分别是北隍城岛、南隍城岛、大钦岛、砣矶岛、高山岛、车由岛、钓鱼岛、大黑山岛、庙岛和南长山岛)的潮间带(图 1)进行大型底栖动物调查, 在当地大潮期间最低潮时进行采样。各岛屿潮间带的底质情况如表 1所示。庙岛群岛潮间带狭窄, 故未区分高、中、低潮区, 每站选择3个代表性样点进行采样, 将所得3份样本合并作为该调查站位的样本。定量采集用0.25 m²的取样框取样, 先拣拾框内表面所有大型底栖动物, 随后挖取框内约30 cm厚的沉积物, 使用孔径为0.5 mm的筛网筛选。定性采集在站点附近同步进行。所获样品用含75%酒精的溶液固定并带回实验室, 进行种类鉴定、计数、称湿重(精度为0.001 g的电子天平, HANGPING牌JA2003, 中国上海)、计算丰度和生物量, 并对所得数据进行统计分析。

1.2 数据分析处理

通过计算优势度指数来确定优势种, 公式如下:

$ Y = \left( {{n_i}/N} \right) \times {f_i}, $

(1)

式中, Y为该底栖动物的优势度指数, n_i为第i种的个体数, N为所有站位采集到的底栖动物总个体数, f_i为该种在所有站位出现的频率, 当Y≥0.02时^[17], 认为该物种为优势种。

采用Shannon-Wiener指数(H′)、Margalef丰富度指数(D)和Pielou均匀度指数(J′)分析大型底栖动物群落多样性^[18-20], 计算公式如下:

$ H' = - \sum {P_i}{\log _2}{P_i}, $

(2)

$ D = \left( {S - 1} \right)/{\log _2}N, $

(3)

$ J' = H'{\log _2}S. $

(4)

公式(2)~(4)中, P_i为第i种的个体数与该样本中底栖动物总个体数的比值, S为所获样品中总物种数, N为所获样品中总个体数。

构建物种-站位丰度数据矩阵, 对原始数据进行平方根转换, 然后计算Bray-Curtis相似性矩阵, 通过等级聚类(CLUSTER)、非度量多维标度排序(NMDS)和相似性百分比分析(SIMPER)来分析大型底栖动物群落结构和识别各群组的主要贡献种^[21]。

采用双因素方差分析(Two-Way ANOVA)、最小显著差异法(LSD)事后检验分析H′、D、J′的季节和站位间差异显著性, 在分析前进行数据的正态性和方差齐性检验, 对不满足正态性和方差齐性的丰度、生物量进行Kruskal-Wallis检验。

站位图采用Surfer软件绘制, 群落结构分析采用PRIMER 6.0软件, 双因素方差分析和Kruskal-Wallis检验采用R语言软件进行。

2 结果 2.1 种类组成和优势种

3个季节定性和定量调查共采集到大型底栖动物118种。定量调查共采集大型底栖动物77种(8 787个标本), 物种数春季(57种) > 秋季(45种) > 冬季(39种)。类群组成如图 2所示, 秋季、冬季和春季均以软体动物占比最高, 分别为44%、46%和40%; 甲壳动物和多毛类动物次之, 其他类群动物占比最低, 分别为9%、8%和10%。甲壳动物占比排序为秋 > 春 > 冬, 多毛类动物占比排序为春 > 冬 > 秋。3个季节定性调查共采集到大型底栖动物80种, 物种数春季(55种) > 冬季(40种) > 秋季(30种)。

潮间带定量采集大型底栖动物优势种及优势度见表 2。庙岛群岛潮间带以弱固着型(如短滨螺、单齿螺等)和游走型(如潮间海钩虾等)底栖动物占优势。秋季优势种有葛氏囊须虫(Pharyngocirrus gabriellae)、潮间海钩虾(Pontogeneia littorea)和短滨螺(Littorina brevicula), 其中葛氏囊须虫的优势度最高(Y=0.093); 冬季优势种有短滨螺、潮间海钩虾和单齿螺(Monodonta labio), 其中短滨螺的优势度最高(Y=0.061); 春季优势种有短滨螺、单齿螺、潮间海钩虾和锈凹螺(Chlorostoma rustica), 其中短滨螺的优势度最高(Y=0.090)。短滨螺在3个季节均为优势种。

2.2 丰度与生物量

各岛屿潮间带在3个季节采集的大型底栖动物的丰度和生物量见图 3。秋季大钦岛的丰度最高(2 971个/m²), 南隍城岛次之(1 400个/m²), 在这两站采集到较多葛氏囊须虫个体; 大黑山岛和砣矶岛丰度较低, 分别为7个/m²和36个/m², 其余岛屿丰度相近(范围184~355个/m²)。冬季南隍城岛的丰度最高(2 017个/m²), 北隍城岛和砣矶岛丰度较低, 分别为8个/m²和12个/m², 其余岛屿丰度相近(117~ 631个/m²)。春季大黑山岛的丰度最高(269个/m²), 南长山岛和南隍城岛丰度较低, 分别为8个/m²和12个/m², 其余岛屿丰度相近(93 ~208个/m²)。从各岛屿在3个季节的丰度分布来看, 有4个岛屿在秋季的丰度最高, 分别是北隍城岛、大钦岛、高山岛和钓鱼岛; 4个岛屿在冬季的丰度最高, 分别是南隍城岛、车由岛、庙岛和南长山岛; 砣矶岛和大黑山岛在春季丰度最高。

秋季生物量排名前三的岛屿是: 南长山岛(467.18 g/m²)、高山岛(407.99 g/m²)、车由岛(367.58 g/m²), 砣矶岛、大钦岛和大黑山岛生物量较低, 分别为0.32 g/m²、11.30 g/m²和12.37 g/m², 其余岛屿生物量相近(范围124.51~170.51 g/m²)。冬季高山岛的生物量最高(540.96 g/m²), 北隍城岛、大钦岛和砣矶岛生物量较低, 分别为0.01 g/m²、0.41 g/m²和1.11 g/m², 其余岛屿生物量相近(22.08~175.44 g/m²)。春季生物量排名前三的岛屿是: 大钦岛(532.30 g/m²)、大黑山岛(444.90 g/m²)、车由岛(369.56 g/m²), 南隍城岛、高山岛和南长山岛生物量较低, 分别为0.12 g/m²、0.33 g/m²和3.96 g/m²。从各岛屿在3个季节的生物量分布来看, 有3个岛屿在秋季的生物量最高, 分别是北隍城岛、南隍城岛和南长山岛; 高山岛在冬季的生物量最高; 有6个岛屿在春季的生物量最高, 分别是大钦岛、砣矶岛、车由岛、钓鱼岛、大黑山岛和庙岛。

Kruskal-Wallis检验结果显示, 丰度季节间(P=0.203)差异和岛屿间(P=0.370)差异均不显著, 生物量季节间(P=0.588)和岛屿间(P=0.398)差异均不显著。

2.3 群落物种多样性

庙岛群岛各岛屿潮间带在3个季节的物种数(S)、Shannon-Wiener多样性指数(H′)、Margalef丰富度指数(D)和Pielou均匀度指数(J′)如图 4所示。各岛屿在春季的S、H′、D以及J′的平均值均为最高。物种数的最高值出现在春季庙岛站位, H′的最高值出现在春季大黑山岛站位, D的最高值出现在春季庙岛站位, 均匀度指数J′的最高值出现在春季南隍城岛站位。从各岛屿在3个季节的群落多样性指数平均值来看, 庙岛(15种)和钓鱼岛(14种)的平均物种数最高, 大黑山岛(1.72)和庙岛(1.71)的多样性指数(H′)的平均值最高, 庙岛(2.65)和钓鱼岛(2.29)的丰富度指数(D)平均值最高, 大黑山岛(0.85)、南长山岛(0.71)和北隍城岛(0.71)的均匀度指数(J′)的平均值最高。双因素方差分析结果显示, H′季节间(P=0.003)差异和岛屿间(P=0.012)差异显著, LSD检验分析结果显示冬、春两季和秋、冬两季H′存在显著差异, 南隍城岛和庙岛H′存在显著差异; J′季节间(P=0.036)差异显著, LSD检验分析结果显示冬、春两季J′存在显著差异。

2.4 群落结构聚类分析和NMDS排序分析

对庙岛群岛潮间带3个季节的大型底栖动物进行群落结构聚类分析和NMDS排序分析结果见图 5, 根据20%的相似性系数划分群组, NMDS分析的应力值(Stress值)分别为0.04、0.03和0.08, 表明样本的排序结果具有较好的代表性。

秋季可分为5个群组, 群组1包括高山岛和北隍城岛2个站位, 平均相似性29.68%, 主要贡献种是紫贻贝(Mytilus galloprovincialis, 贡献率54.97%)和卢氏马耳他钩虾(Melita rylovae, 14.44%); 群组2包括南长山岛、庙岛、钓鱼岛和车由岛4个站位, 平均相似性38.76%, 主要贡献种是短滨螺(Littorina brevicula, 23.80%)和单齿螺(Monodonta labio, 16.97%); 群组3包括南隍城岛和大钦岛2个站位, 平均相似性66.65%, 主要贡献种是潮间海钩虾(Pontogeneia littore, 45.84%)和葛氏囊须虫(Pharyngocirrus gabriellae, 41.19%); 群组4和5都只包括1个站位, 分别是大黑山岛和砣矶岛。

冬季可分为6个群组, 群组1包括大黑山岛和北隍城岛2个站位, 平均相似性24.38%, 主要贡献种是太平洋磷虾(Euphausia pacifica, 贡献率58.62%)和细足法𧊕(Themisto gracilipes, 41.38%); 群组2包括南长山岛、庙岛、钓鱼岛和车由岛4个站位, 平均相似性30.32%, 主要贡献种是短滨螺(34.73%)和矮拟帽贝(Patelloida pygmaea, 19.64%); 群组3、4、5和6都只包括1个站位, 分别是大钦岛、南隍城岛、高山岛和砣矶岛。

春季可分为4个群组, 群组2包括南隍城岛、北隍城岛和高山岛南3个站位, 平均相似性36.16%, 主要贡献种是潮间海钩虾(贡献率74.15%)和葛氏囊须虫(17.78%); 群组4包括钓鱼岛、大黑山岛、大钦岛、车由岛和庙岛5个站位, 平均相似性27.96%, 主要贡献种是短滨螺(41.75%)和单齿螺(12.17%); 群组1和3各包括1个站位, 分别是砣矶岛和南长山岛。

3 讨论 3.1 庙岛群岛潮间带大型底栖动物群落的季节变化

结合2022年8月(夏季)定量采集^[22]的数据分析季节变化, 可知庙岛群岛潮间带大型底栖动物物种数的季节变化规律是春季(57种) > 夏季(52种) > 秋季(45种) > 冬季(39种); 从物种组成来看, 除夏季甲壳动物占比最高外, 其余季节均是软体动物占比最高; 各季节的优势种有所不同, 潮间海钩虾是全年优势种; 从数量分布来看, 4个季节丰度最高的岛屿分别是夏季庙岛、秋季大钦岛、冬季南隍城岛、春季大黑山岛, 生物量最高的岛屿是夏季庙岛、秋季南长山岛、冬季高山岛、春季大钦岛。

由图 4可以发现, 除北隍城岛外, 群落多样性指数大致呈现由北向南逐渐升高的趋势, 而夏季^[22]此趋势不明显。庙岛、大黑山岛和钓鱼岛站位的群落多样性水平较高。这可能是由于南部的钓鱼岛、车由岛和高山岛是无居民岛屿, 受人类活动影响较小; 而大黑山岛、庙岛和南长山岛砂质潮间带的沉积物颗粒相较于其他岛屿更小, 更适合底栖动物生长。

聚类分析和NMDS排序结果表明, 10个岛屿群落结构的相似性较低, 仅秋季南隍城岛、大钦岛等6个站位相似性系数在60%左右。根据20%相似性进行群组划分时, 南部几个岛屿(南长山岛、庙岛、钓鱼岛、车由岛等)能形成较大的群组, 春季的南长山岛站位和夏季^[22]庙岛站位被单独划分为一个群组。庙岛群岛各岛屿潮间带群落结构相似性低的原因是各岛屿地质环境差异大, 各自发育着不同类型的生物群落, 且各岛屿潮间带受人类活动影响的程度不同。

3.2 与庙岛群岛潮间带历史调查对比

庙岛群岛诸岛的底质可分为岩礁、砾石和砂质3种类型^[23]。本研究所选定量调查站位均为粗砂以及粗砂、砾石混合的底质(表 1)。庄树宏等^[23]于1999年4月对南长山岛、北长山岛和大黑山岛的岩礁和砾石潮间带进行了调查, 其中砾石潮间带群落的主要类群为软体动物和甲壳动物, 这与本研究所得结果一致。本研究发现庙岛群岛砾石潮间带以弱固着型和游走型底栖动物占优势, 如潮间海钩虾、短滨螺和单齿螺等为多季节优势种, 这与庄树宏等^[23]调查发现的优势种特点一致。

2007年6月Wang等^[24]在长岛潮间带的调查有5个岛屿与本调查重合, 共发现大型底栖动物68种, 以软体动物(32种)和甲壳动物(19种)为主, 相较而言, 本调查发现的物种数更多, 主要类群是相同的。赵瑞^[25]于2012年11月至2013年8月对南长山岛和北长山岛的6个潮间带站位进行了4个季节的调查, 共获得大型底栖动物87种, 软体动物(35种)、多毛类动物(28种)和甲壳动物(20种)为主要类群, 这与本研究以软体动物和甲壳动物为优势类群的特点不同。王金宝等^[26]于2015至2016年对南长山岛和北长山岛的3个潮间带站位进行了4个季节的调查, 定性、定量调查共采集到大型底栖动物81种, 少于本研究的118种; 物种数秋季 > 春季 > 冬季 > 夏季, 与本研究发现的趋势不同。

3.3 与南方岛屿潮间带调查对比

周时强等^[12]对福建海岛潮间带大型底栖生物进行了系统调查, 其中岩相潮间带主要底栖动物类群为软体动物, 砂质潮间带主要类群为甲壳动物和软体动物, 这与本研究发现庙岛群岛潮间带秋季、冬季和春季均以软体动物占比最高、甲壳动物次之的特点一致。廖一波等^[15]对嵊泗海岛的岩礁和砂质潮间带进行了调查, 发现大型底栖动物130种, 高于本调查的118种, 软体动物为种类数最高的类群, 这与本调查一致。彭欣等^[27]对浙南岛屿(南麂列岛、北龙-北麂列岛和洞头列岛)岩相潮间带大型底栖动物优势种的时空变化进行了研究, 结果显示4次调查中有以日本笠藤壶(Tetraclita japonica)、条纹隔贻贝(Brachidontes striatulus)、疣荔枝螺(Thais clavigera)和小结节滨螺(Nodilittorina exigua)为主的优势种15种。朱四喜等^[16]对舟山群岛潮间带调查发现大型底栖动物69种, 其中软体动物(39种)和甲壳动物(20种)占优势, 优势种6种, 分别为珠带拟蟹守螺(Cerithidea cingulata)、泥螺(Bullacta exarata)、紫贻贝、日本大眼蟹(Macrophthalmus japonicus)、日本笠藤壶和沙蚕(Nereis succinea)。本研究在庙岛群岛潮间带3个航次调查中一共发现5种优势种, 分别为潮间海钩虾、短滨螺、葛氏囊须虫、单齿螺和锈凹螺, 与福建沿海海岛^[12]、舟山群岛^[16]、浙南岛屿(南麂列岛、北龙-北麂列岛和洞头列岛)^[27]等海岛潮间带的优势种没有重叠, 可见虽同为海岛潮间带, 庙岛群岛潮间带的优势种与南方岛屿潮间带的优势种是完全不同的。这种南、北潮间带明显的物种组成差异是我国潮间带生物地理格局的具体表现, 是受历史因素和现代环境的共同作用形成的^[28-29]。

致谢: 感谢中国科学院海洋研究所的董栋、马林、甘志彬、寇琦、房雪枫、王雁、吴怡宏、孔德明、邹文、王来福等参与大型底栖动物野外调查和实验室样品粗分等工作。感谢审稿专家提出的宝贵修改意见。