2024, Vol. 48
表1(Table 1)
海南岛热带潮间带天然牡蛎礁牡蛎食物来源及其生态效益评估
文章信息
- 肖玉林, 施凯, 孙春阳, 贾程豪, 许强. 2024.
- XIAO Yulin, SHI Kai, SUN Chunyang, JIA Chenghao, XU Qiang. 2024.
- 海南岛热带潮间带天然牡蛎礁牡蛎食物来源及其生态效益评估
- Food source of the oyster on natural oyster reef and ecological benefit assessment in the tropical intertidal zone of Hainan Island
- 海洋科学, 48(7): 99-110
- Marine Sciences, 48(7): 99-110.
- http://dx.doi.org/10.11759/hykx20240303001
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文章历史
- 收稿日期：2024-03-03
- 修回日期：2024-04-30
引用本文
肖玉林, 施凯, 孙春阳, 贾程豪, 许强. 2024. 海南岛热带潮间带天然牡蛎礁牡蛎食物来源及其生态效益评估[J]. 海洋科学, 48(7): 99-110.
XIAO Yulin, SHI Kai, SUN Chunyang, JIA Chenghao, XU Qiang. 2024. Food source of the oyster on natural oyster reef and ecological benefit assessment in the tropical intertidal zone of Hainan Island[J]. Marine Sciences, 48(7): 99-110.
海南岛热带潮间带天然牡蛎礁牡蛎食物来源及其生态效益评估
1. 海南大学海洋生物与水产学院, 海南 海口 570228;
2. 海南大学南海海洋资源利用国家重点实验室, 海南 海口 570228;
3. 海南大学生态与环境学院, 海南 海口 570228;
4. 广东省农业科学院农业经济与信息研究所, 广东 广州 510640
2. 海南大学南海海洋资源利用国家重点实验室, 海南 海口 570228;
3. 海南大学生态与环境学院, 海南 海口 570228;
4. 广东省农业科学院农业经济与信息研究所, 广东 广州 510640
摘要：陆基规模化海水养殖活动对近岸牡蛎(Ostreidae)礁贝床生态系统会产生多方面潜在的影响。本文基于碳氮稳定同位素技术研究了海南岛潮间带牡蛎礁牡蛎的食物来源及牡蛎对近岸陆源养殖尾水有机颗粒物的同化效率。选取儋州海头、昌江昌化、文昌龙楼3个受影响的天然牡蛎礁区(效应区)及昌江海尾未受影响的牡蛎礁区(对照区), 对比分析了2022年7月(夏季)和11月(冬季)牡蛎的食物来源组成。结果表明, 各站位牡蛎食物来源主要有底栖微藻、浮游植物、沉积物、养殖尾水有机颗粒物和大型海藻碎屑, 它们对牡蛎的平均相对贡献率分别为33.8%±16.5%、15.5%±6.9%、24.1±21.7%、13.0%± 3.4%、26.6%±16.4%, 相对贡献率范围分别为12.9%~61.6%、7.8%~30.8%、0%~76.9%、9.3%~19.2%和0%~45.0%。其中, 底栖微藻的最高贡献率出现在11月的龙楼, 最低贡献率出现在11月的海尾; 7月匍枝马尾藻(Sargassum polycystum)来源有机质对海尾牡蛎的食物贡献率高达45.0%; 11月各站位沉积物食物贡献率均高于7月。效应区牡蛎7月的δ13C值分别为–16.48‰、–18.35‰、–17.06‰, 11月分别为–15.15‰、–18.05‰、–15.22‰, 均低于相应季节的对照区海尾(–15.65‰, –14.48‰)。7月海头与龙楼养殖尾水有机颗粒物对牡蛎的食物贡献率分别为15.3%、12.9%, 明显高于11月(9.5%, 9.3%); 7月, 养殖尾水有机颗粒物对昌化牡蛎的食物来源贡献率为11.8%, 低于11月(19.2%)。研究表明, 养殖尾水有机颗粒物能有效地被牡蛎同化, 是效应区牡蛎食物来源的重要补充。本研究证实天然牡蛎礁可同化去除一定比例的养殖尾水有机颗粒物, 发挥其显著的生物修复作用, 因此建议在减少陆源养殖尾水排放量的同时, 大力保护或修复近岸牡蛎礁, 降低邻近海域的营养负荷, 保护海洋生态系统。
关键词：牡蛎(Ostreidae) 稳定同位素 食物来源 水产养殖尾水 有机颗粒物
Food source of the oyster on natural oyster reef and ecological benefit assessment in the tropical intertidal zone of Hainan Island
1. School of Marine Biology and Fisheries, Hainan University, Hainan 570228, China;
2. State Key Laboratory of Marine Resources Utilization in South China Sea, Hainan University, Hainan 570228, China;
3. College of Ecology and Environment, Haikou, Hainan University, Hainan 570228, China;
4. Institute of Agricultural Economics and Information, Guangdong Academy of Agricultural Sciences, Guangzhou 510640, China
2. State Key Laboratory of Marine Resources Utilization in South China Sea, Hainan University, Hainan 570228, China;
3. College of Ecology and Environment, Haikou, Hainan University, Hainan 570228, China;
4. Institute of Agricultural Economics and Information, Guangdong Academy of Agricultural Sciences, Guangzhou 510640, China
Abstract: Land-based large-scale mariculture activities have substantial potential impacts on the ecosystems of nearshore oyster reefs. This study investigates the food sources for oysters on natural oyster reefs in the intertidal zone of Hainan Island using stable isotopes of carbon and nitrogen to determine the assimilation efficiency of oysters to organic particulate matter from coastal aquatic farm effluents. The study focused on three affected natural oyster reefs (effect areas) in Haitou of Danzhou, Changhua of Changjiang, and Longlou of Wenchang, as well as unaffected oyster reefs (control areas) in Haiwei of Danzhou. The food source of oysters was comparatively analyzed in July (summer) and November (winter) in 2022. Results revealed that the main food sources of the oysters were benthic microalgae, phytoplankton, sediments, organic particles from aquatic farm effluents, and macroalgae debris. Moreover, their average relative contribution rates to oyster diets were 33.8% ± 16.5%, 15.5% ± 6.9%, 24.1% ± 21.7%, 13.0% ± 3.4%, and 26.6% ± 16.4% respectively. The relative contribution rates ranged from 12.9% to 61.6%, 7.8% to 30.8%, 0% to 76.9%, 9.3% to 19.2%, and 0% to 45.0%, respectively. Specifically, the highest contribution rate of benthic microalgae was observed in Longlou in November, whereas the lowest was in Haiwei in November. In July, contribution rate of organic matter from Sargassum polycystum to oysters in Haiwei reached 45.0%. The contribution rate of sediment food in November was higher than that in July across all stations. The δ13C values of oysters in the effective areas were −16.48‰, −18.35‰, and −17.06‰ in July, and −15.15‰, −18.05‰, and −15.22‰ in November, which were lower than those in the control area (15.65‰ and 14.48‰) in corresponding seasons. In July, the contribution rates of organic particles from aquatic farm effluents to oyster food in Haitou and Longlou were 15.3% and 12.9%, respectively, which was significantly higher than those in November (9.5% and 9.3%). In Changhua, the contribution rate of organic particles was 11.8% in July, which increased to 19.2% in November. The research shows that oysters can effectively assimilate organic particles from aquatic farm effluents, making these particles an important supplement to the food source of oysters in the effective area. Thus, this study confirms that natural oyster reefs can assimilate and remove a certain proportion of organic particles in aquatic farm effluents of aquaculture, highlighting their role in bioremediation. Therefore, it is suggested that efforts must be made to reduce the discharge of land-based cultured aquatic farm effluents, vigorously protecting and restoring nearshore oyster reefs to help reduce the nutritional load in adjacent waters and protect the marine ecosystem.
Key words:
oyster stable isotope food source aquatic farm effluents organic particulate matter
传统陆基高密度池塘养殖尾水(高位池虾塘、鱼塘等)含有大量未同化的残饵和养殖生物的粪便, 若未进行适当处理而排入海洋, 将会导致沿岸海域的有机物和营养盐含量升高[1-2]。某些养殖户为了降低养殖成本, 将未处理的尾水排放入自然海域, 使得近岸海洋生态系统遭到破坏[3]。当养殖尾水的排放量超过附近海域的自净能力时, 容易造成水体富营养化、表层沉积物的有机质含量超标, 会对临近的浅海典型自然生态系统产生负面影响。HERBECK等[4]研究表明, 由于近岸与外海的水交换受到限制, 水产养殖尾水造成的富营养化会导致附生藻类的生产力提高, 从而覆盖海草和珊瑚, 威胁到海草床和珊瑚礁生态系统。此外, 养殖尾水还会改变沿海生物的食物网结构和功能特征, 并减少生物的多样性[5]。HAUGLAND等[6]通过调查发现, 高产养殖场尾水的排放不仅可能会使海藻场处于高浓度的过氧化氢条件下, 甚至还会导致海藻场的群落结构发生变化。另有研究表明, 受养虾场尾水影响的红树林部分地区, 标志养殖尾水的脂肪酸在沉积物表面积累[7], 使得沉积物的性质发生变化。养殖尾水排放对生态系统的这些负面影响使得生物净化作用的研究显得极其重要。
底栖食物网可以有效维持沿海生态系统的稳定性[8]。研究表明, 牡蛎是底栖食物网中的重要成员, 它通过过滤水体中的悬浮颗粒物和有机肥料, 将其同化为组织或形成生物沉积物, 从而有效改善海域水质环境和减轻富营养化水平[9-10]。同时, 生物沉积物又是沉积食性动物的食物来源, 控制着底栖动物的分布与生物量[11]。目前对牡蛎(Ostreidae)的研究主要集中于其过滤水体的速率以及自然条件下的食物来源分析[12-16]。有研究发现, 牡蛎对养殖尾水悬浮有机颗粒物具有很强的清除潜力[17]。杜美荣等[18]通过模拟流水测出长牡蛎(Crassostrea gigas)对浮游生物的最大清滤率达到3.5 L/(g/h)。另有研究表明, 牡蛎可以将处理过的水产养殖尾水作为营养来源, 是公认的可以减少和去除水体中多余营养物质的生物[19]。然而, 水产养殖尾水排放对牡蛎食物来源的影响却鲜有报道。
牡蛎礁具有多种生态系统服务功能[20], 例如强大的净水能力、为鱼类和无脊椎动物提供栖息地与食物来源、具有巨大的碳库储量和固碳潜能[21-23]。牡蛎礁广泛分布在温带到热带的海岸线上[24], 而目前中国牡蛎礁的研究区域主要集中在亚热带和温带[23, 25], 包括牡蛎礁生物密度、生物量和生物多样性的调查研究[26-27]、生态服务价值的评估[28]以及人工牡蛎礁对生境的修复等方面[29]。海南岛是中国热带天然牡蛎礁的典型分布区域, 主要分布在文昌、儋州、昌化等地, 同时相应区域也分布有较大规模的陆基池塘养殖活动, 养殖尾水排放问题较为突出[4, 30], 因此是研究牡蛎生物修复潜力的理想区域。本研究选择海南岛东西近岸典型牡蛎礁区域, 采用碳氮稳定同位素方法, 拟查明夏季、冬季礁区牡蛎的食物来源组成差异, 评估牡蛎去除养殖尾水有机颗粒物(WPOM)的潜力, 主要内容包括以下3点: (1)牡蛎及其潜在食物来源的同位素特征; (2)各牡蛎礁区牡蛎在夏季与冬季的食物来源组成特征; (3)牡蛎对养殖尾水有机颗粒物的同化效果。
1 材料与方法 1.1 调查区域本研究选取儋州海头(HT, 19°31′17″N 108°56′43″E)、昌江昌化(CH, 19°18′35″N 108°41′11″E)和文昌龙楼(E, 19°38′35″N 110°59′24″E)3个受陆源养殖尾水影响的牡蛎礁作为效应区以及昌江海尾(HW, 19°26′17″N 108°49′5″E)牡蛎礁作为对照区。经现场采样鉴定, 4个研究地点的牡蛎优势种均隶属于牡蛎科(Ostreidae)囊牡蛎属(Saccostrea) (图 1), 龙楼为咬齿牡蛎(Saccostrea mordax), 海头、昌化、海尾为僧帽牡蛎(Saccostrea cucullata)。儋州海头(HT)、昌江海尾(HW)和昌化(CH)分别位于海南岛西海岸, 受全日潮影响。文昌龙楼(E)位于海南岛东北海岸, 地处热带边缘, 受混合潮汐影响(图 1)。
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| 图 1 研究区域、牡蛎种类与大型海藻 Fig. 1 Study area, oyster species and macroalgae 注: 该图基于国家测绘地理信息局标准地图服务网站下载的审图号为琼S(2021)024号的标准地图制作。HW、HT、CH、E分别位于海南省昌江海尾镇(19°26′17″N 108°49′5″E)、儋州市海头镇(19°31′17″N 108°56′43″E)、昌江昌化镇(19°18′35″N 108°41′11″E)、文昌市龙楼镇(19°38′35″N 110°59′24″E)。红色框线表示养殖区, 蓝色框线表示龙楼11月新增的海马养殖区, 白色三角形表示牡蛎及其潜在食物来源采样点 |
海头与北部湾渔场相邻, 大陆架地势平缓, 牡蛎礁分布范围广、牡蛎密度大。该区域有陆基石斑鱼(Epinephelidae)池塘养殖尾水输入。海尾具有丰富的渔业资源, 浅水珊瑚礁盘由海岸线向外海延伸, 牡蛎礁面积小、牡蛎密度低, 附近无陆源养殖尾水输入。昌化采样点处于靛村河内, 水深不超过3 m, 全长约6 700 m, 与昌化江入海口相邻, 退潮时易受昌化江河口淡水输入的影响, 牡蛎礁沿河岸分布, 另有部分牡蛎礁团块分散在水底。该地有陆基石斑鱼和罗非鱼(Cichlaidae)池塘养殖尾水输入。龙楼位于开阔的海域, 与外海的水交换能力更强。该海域有陆基石斑鱼育苗养殖尾水和海马养殖(2022年11月新增)尾水输入。现场调查结合ArcGis计算出7月海头、昌化、龙楼的养殖面积分别约为0.009、0.193、0.016 km2 (换算成km2)。在调查研究期间, 3个效应区均在冬季扩增了养殖面积。
1.2 样品采集2022年的7月(夏季)和11月(冬季)进行牡蛎礁区的样品采集, 调查站位和采样现场如图 1所示, 海尾出现的匍枝马尾藻在次年4月采集。礁区水质基本特征使用多参数水质监测仪(Manta35, Eureka, 美国)进行监测。
1.2.1 牡蛎与养殖尾水样品退潮后分别随机在各研究地点的潮间带牡蛎礁石上撬取1袋完整的、湿质量在6.36~13.80 g的牡蛎样品, 将其装入有标记的自封袋内, 并置于加冰块的保存箱中运输回实验室。在养殖场集中排水管道出口处用5 L聚乙烯桶采集3份共计15 L的尾水样品, 低温保存带回实验室。
1.2.2 天然饵料来源样品每个研究区域随机选取3个采样点进行牡蛎天然饵料来源样品采集, 每个采样点1份样品。浮游植物样品由浮游生物网(口径20 cm、孔径64 μm)在海水表层水平拖行10 m获得[31]; 表层沉积物样品由箱式采泥器(开口规格为10 cm×20 cm)采集获得; 大型海藻样品在退潮后于潮间带礁石上直接采集; 底栖微藻采集方法是现场刮取礁石上的附着物, 低温保存带回实验室[32-33]。
1.3 样品处理与测定 1.3.1 样品预处理用水清洗牡蛎表面的泥沙和附着物, 分离牡蛎左右壳, 取出闭壳肌组织后用超纯水反复冲洗备用。大型海藻去除泥沙后根据形态学特征鉴定种类, 并用超纯水洗涤多次。养殖尾水使用筛绢(80目)过滤去除中的大颗粒物质后, 用抽滤泵过滤养殖尾水有机颗粒物至Whatman GF/F滤膜上。浮游植物使用筛绢(120目)过滤, 去除水样中的大型浮游动物及其他杂质后, 用抽滤泵过滤至Whatman GF/F滤膜上。底栖微藻样品的获取方法是将礁石上刮取的附着物经超纯水冲洗后沉淀2 min, 沉淀后的上清液经过筛绢(120目)[33-34], 再用抽滤泵抽滤至Whatman GF/F滤膜(450℃预灼烧7 h)。沉积物样品放入60 ℃烘箱中干燥48 h后, 使用筛网(100目)去除其中的大颗粒物质。处理过的所有样品均在低温条件下保存备用。
1.3.2 稳定同位素样品制备将牡蛎闭壳肌、大型海藻放入60 ℃烘箱, 干燥48 h至恒质量状态, 随后使用全自动样品快速研磨仪(Tissuelyser-64)研磨成粉。用于测定碳同位素的粉末状样品均加入1 mol/L HCL, 直至无气泡产生。酸化后的用于测定稳定碳同位素的牡蛎闭壳肌样品进行脱脂处理, 采用体积比1: 2: 0.8的三氯甲烷/甲醇/水试剂进行处理, 充分反应12 h后去除溶剂, 样品用超纯水反复洗涤3次并60 ℃烘干至恒质量, 装入经10%盐酸浸泡过的冻存管中–80 ℃低温保存。用于测定氮同位素的样品无需进行酸化、脱脂处理。
测定碳同位素的滤膜样品放入干燥器中用浓盐酸熏蒸法熏蒸12 h去除无机碳, 再将处理后的滤膜样品放入60 ℃烘箱中干燥48 h。测定氮同位素的滤膜样品直接烘干, 无须进行酸化处理。
1.3.3 稳定同位素比值测定上述处理过后的样品使用稳定同位素质谱仪(Isoprime 100, 英国Isoprime公司)测定碳氮稳定同位素比值, 每隔6个样用IAEA-600咖啡因和大气氮分别矫正碳氮同位素。为降低样品采集与处理过程中随机因素对测定结果的影响, 各个研究地点的牡蛎样品均测定3个平行。稳定碳氮同位素计算公式如下:
δ=103×R1/R1R2R2−103,
其中, δ13C表示碳同位素、δ15N表示氮同位素、R1表示仪器测出的样品同位素比率(13C/12C或15N/14N)、R2表示标准物质同位素比率。
1.4 统计分析使用SPSS(Version 25)对4个研究地点牡蛎的碳氮同位素差异进行单因素方差分析。对符合正态性与方差齐性的数据进行单因素方差分析或T检验, 否则进行Kruskal-Wallis检验。将统计学显著性设置为P≤0.05[35]。
运用R(版本4.2.3)中的SIMMR包评估每种食物来源对牡蛎的相对贡献率。SIMMR包基于贝叶斯混合模型, 使用马尔柯夫链蒙特卡罗(MCMC)方法, 从观测数据和指定的先验分布中估计参数。此外, SIMMR还增加了对不确定性、浓度依赖性与多种食物来源的分析, 是对SIAR包的升级, 被广泛地应用于食物来源的分析[36]。热带牡蛎δ13C与δ15N的平均营养富集因子分别为2.0‰± 0.19‰[37]、2.3‰±1.6‰[38], 基于此作者比较了牡蛎及其食物来源的同位素组成特征。
2 结果与分析 2.1 采样地水质特征在采样期间, 7月海水温度为31.59~35.88 ℃, 11月为24.00~28.20 ℃(表 1)。海头与龙楼从7月到11月的盐度变化较大, 介于32.57~37.95, 值得注意的是, 昌化涨潮期间的盐度(36.14±0.66)高于退潮期(29.43± 0.01)(表 1)。溶解氧的范围在5.66~7.31 mg/L, 7月与11月龙楼的溶解氧均高于其他3个海域(表 1)。pH的变化范围为7.90~8.76, 最小值与最大值分别对应7月的海尾与7月的龙楼(表 1)。
表 1 2022年7月(夏季)与11月(冬季)采样期间基本水文特征(平均值±标准差) Tab. 1 Basic hydrological characteristics (average standard ± deviation) during the sampling periods of July (summer) and November (winter) in 2022
| 地点 | 时间 | 温度/℃ | 盐度 | 溶解氧/(mg/L) | pH |
| 海尾 | 7月 | 31.94±0.00 | 37.23±0.05 | 5.66±0.02 | 8.41±0.02 |
| 11月 | 28.12±0.01 | 37.10±0.06 | 6.18±0.03 | 8.48±0.00 | |
| 海头 | 7月 | 31.59±0.01 | 34.94±0.06 | 5.70±0.04 | 8.43±0.02 |
| 11月 | 28.20±0.05 | 37.05±0.05 | 6.07±0.01 | 8.34±0.05 | |
| 昌化 | 7月 | 31.93±0.00 | 20.59±0.01 | 5.93±0.10 | 7.90±0.00 |
| 11月(退潮) | 29.58±0.00 | 29.43±0.01 | 5.84±0.01 | 8.21±0.00 | |
| 11月(涨潮) | 28.12±0.08 | 36.14±0.66 | 5.89±0.04 | 8.35±0.02 | |
| 龙楼 | 7月 | 35.88±0.00 | 37.95±0.04 | 7.31±0.02 | 8.76±0.00 |
| 11月 | 24.00±0.00 | 32.57±0.01 | 7.30±0.02 | 8.31±0.02 |
7月, 4个地区牡蛎δ13C的变化范围在–18.35‰~ –15.65‰, 最大值与最小值分别出现在海尾和昌化, 且昌化的值显著高于海尾(P≤0.05, 图 2)。效应区(d1, d2, d3)牡蛎的δ13C值比对照区低0.83‰~2.7‰。牡蛎δ15N的变化范围在9.26‰~11.41‰, 最大值与最小值分别出现在龙楼和昌化(图 2)。
 |
| 图 2 牡蛎闭壳肌中碳、氮稳定同位素值 Fig. 2 Stable isotope values of carbon and nitrogen in oyster muscles 注: 字母代表地点差异性, 含一个相同字母表示无显著性差异(P > 0.05); *. 季节差异性显著(P≤0.05) |
11月, 4个地区牡蛎δ13C的变化范围在–18.05‰~ –14.48‰, 最大值与最小值分别出现在海尾和昌化, 且昌化的值显著高于海尾(P≤0.05, 图 2)。效应区(d1, d2, d3)牡蛎的δ13C值比对照区低0.67‰~3.57‰。各地区牡蛎的δ13C值均显著低于各自7月的δ13C值(P≤0.05, 图 2)。牡蛎δ15N的变化范围在8.99‰~11.81‰, 最大值与最小值分别出现在龙楼和昌化。龙楼和海头牡蛎的δ15N值高于7月。海尾牡蛎的δ15N值显著高于7月, 而昌化牡蛎的δ15N值则显著低于7月(P≤ 0.05, 图 2)。
通过对各个海域牡蛎礁生境的现场调研, 确定各站位牡蛎潜在食物来源的组成, 主要包括底栖微藻、浮游植物、沉积物、大型海藻碎屑与养殖尾水有机颗粒物。养殖尾水有机颗粒物的δ13C范围在–22.67‰~–20.45‰, 3个效应区7月与11月养殖尾水有机颗粒物的δ13C均存在显著性差异(P≤0.05, 表 2); 海头与龙楼底栖微藻δ13C特征有显著的季节性差异(P≤0.05, 表 2)。
表 2 2022年7月(夏季)与11月(冬季)牡蛎潜在食物来源的稳定碳氮同位素特征(平均值±标准差) Tab. 2 Stable carbon and nitrogen isotope values of potential oyster food sources in July (summer) and November (winter) in 2022 (mean standard ± deviation)
| 样品 | 龙楼 | 海头 | 昌化 | 海尾 | ||||||||
| δ13C(‰) | δ15N(‰) | δ13C(‰) | δ15N(‰) | δ13C(‰) | δ15N(‰) | δ13C(‰) | δ15N(‰) | |||||
| 沉积物 | 7月 | –18.86±0.95ab | 14.29±1.22ad | –11.32±1.61a* | 13.30±0.61b* | –21.11±0.59b | 10.76±0.09ac* | –17.00±0.05ab* | 13.73±1.00d* | |||
| 11月 | –19.55±0.71ab | 12.40±0.57a | –16.79±0.35a* | 7.27±0.97bc* | –21.63±0.53b | 6.61±0.38b* | –15.59±0.24ab* | 9.07±0.28c* | ||||
| 底栖微藻 | 7月 | –19.46±0.29a* | 7.97±0.39a | –22.59±0.24a* | 4.40±1.75a | –19.19±0.03a | 5.21±1.73a | –19.84±1.56a | 6.94±2.52a | |||
| 11月 | –15.25±0.23a* | 8.78±0.23ab | –15.90±0.26a* | 8.00±1.39a | –16.47±0.18a | 7.92±0.88ab | –18.69±0.40a | 8.60±0.21b | ||||
| 浮游植物 | 7月 | –18.07±0.11a | 8.63±0.04a | –22.42±1.37a | 10.01±0.89a | –21.49±0.52a* | 7.88±0.68a | –20.21±0.52a | 8.93±1.18a | |||
| 11月 | –21.98±0.23a | 9.87±0.65a | –21.98±0.35a | 8.52±0.49a | –22.73±0.59a* | 5.01±0.68b | –21.91±1.43a | 6.56±1.01ab | ||||
| WPOM | 7月 | –21.74±0.45a* | 7.88±0.31a* | –21.72±0.44a* | 8.78±0.91a* | –22.67±0.04a* | 9.09±1.12a | — | — | |||
| 11月 | –20.45±0.21a* | 3.89±0.53a* | –20.53±0.23a* | 10.65±0.13a* | –21.69±0.02a* | 7.85±0.34a | — | — | ||||
| 裂片石莼 | 7月 | –18.74±0.25 | 11.10±0.55 | — | — | — | — | — | — | |||
| 匍枝马尾藻 | 4月 | — | — | — | — | — | –16.08±0.22 | 6.39±0.18 | ||||
| 注: *. 相同地点同一潜在食物来源的C或N同位素的季节差异性显著(P≤0.05); 小写字母代表相同月份不同地点的同一种潜在食物来源的C或N同位素的差异性, 不含相同字母表示差异性显著(P≤0.05) | ||||||||||||
比较牡蛎潜在食物来源的同位素特征发现, 养殖尾水有机颗粒物的δ15N范围在3.89‰~10.65‰, 海头养殖尾水有机颗粒物的δ15N显著高于龙楼(P≤0.05, 表 2)。效应区与对照区沉积物的氮稳定同位素特征表现出显著差异性, 7月, 海头与昌化沉积物的δ15N值显著低于对照地点(P≤0.05, 表 2); 11月, 龙楼沉积物的δ15N值显著高于对照点, 昌化沉积物的δ15N值显著低于对照点(P≤0.05, 表 2)。
2.3 食物来源贡献同位素分析结果发现4个海域牡蛎礁的牡蛎食物来源组成存在显著差异。在7月, 海头和海尾牡蛎的同位素更接近匍枝马尾藻(Sargassum polycystum), 而裂片石莼(Ulva fasciata)则是龙楼牡蛎的重要食物来源之一(图 3); 此外, 龙楼牡蛎的同位素值在7月更接近底栖微藻; 昌化的牡蛎更接近浮游植物与底栖微藻; 除龙楼外, 其余地点的牡蛎还以沉积物作为食物来源。在11月, 龙楼、海头的牡蛎同位素值更接近沉积物与底栖微藻, 而昌化与海尾的牡蛎更接近沉积物(图 3); 4个地点的牡蛎均会滤食一定量的浮游植物。
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| 图 3 牡蛎及其食物来源的碳氮同位素特征 Fig. 3 Carbon and nitrogen isotopic characteristics of oysters and their food sources |
基于SIMMR模型对7月和11月牡蛎的食物来源组成进行定量评估, 结果发现养殖尾水有机颗粒物对牡蛎有9.3%~19.2%的食物贡献(图 4)。海头的养殖尾水有机颗粒物对牡蛎的食物贡献率在7月高于龙楼和昌化, 在11月高于龙楼而低于昌化。昌化11月份的养殖尾水有机颗粒物对牡蛎食源贡献最大, 为19.2%。季节差异方面, 7月海头与龙楼的养殖尾水有机颗粒物食物贡献率(15.3%、12.6%)高于11月(9.5%、9.3%), 而7月昌化的养殖尾水有机颗粒物食物贡献率(11.8%)低于11月(19.2%)。
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| 图 4 牡蛎的食物来源比例 Fig. 4 Proportion of oyster food sources |
其他食物来源对牡蛎的贡献率在不同地点和季节之间有较大的差异性。7月, 底栖微藻对海头、昌化、龙楼3个效应区的相对贡献率分别为17.5%、50.1%、23.3%, 对照区海尾为20.9%(图 4); 11月, 底栖微藻对海头、昌化、龙楼3个效应区的相对贡献率分别为48.1%、34.1%、61.6%, 高于对照区的贡献率(12.9%, 图 4); 7月浮游植物对牡蛎食物来源的相对贡献率范围为13.6%~30.8%, 11月的范围为7.8%~ 18.5%(图 4); 7月, 裂片石莼对龙楼牡蛎的贡献率达到30.9%, 匍枝马尾藻对海尾和海头的牡蛎也有较高的贡献率, 分别为45.0%, 30.4%(图 4)。值得注意的是, 各站位11月沉积物对牡蛎的食物贡献率(海尾: 76.9%, 海头: 32.7%, 昌化: 21.1%, 龙楼: 15.8%)均高于7月(海尾: 13.3%, 海头: 16.1%, 昌化: 16.5%, 龙楼: 0%; 图 4)。
3 讨论 3.1 牡蛎的食物来源及其变化特征研究发现, 大型海藻碎屑、底栖微藻、浮游植物和沉积物是海南岛周边典型牡蛎礁区牡蛎的主要食物来源, 而养殖尾水有机物对牡蛎的食物贡献存在较大的季节差异。底栖微藻对4个地点牡蛎的最高贡献率最高达到了61.6%(图 4)。在潮间带环境中, 底栖微藻是包括牡蛎在内的很多牧食性和滤食性海洋生物不可或缺的食物来源, 其对潮间带滤食双壳类的贡献率可达70%[39], 在一定月份对牡蛎的贡献率高于浮游植物[40], 并主要通过潮汐波浪再悬浮过程实现[41]。另外, 受特定海域生境特征、水动力条件和人为因素等影响, 潮间带牡蛎可获得的底栖微藻有机质贡献比率变化幅度很大, 从4.4%到69.6%不等[42]。此外, 底栖微藻也同样占据了河口生态系统牡蛎食物来源的大部分[43], 对河口养殖长牡蛎(Crassostrea gigas)食物来源的贡献率甚至超过了67%, 高于浮游植物的占比[44]。因此, 作者认为底栖微藻是海南岛潮间带牡蛎重要的食物来源。
大型海藻产生的碎屑是牡蛎食物来源的重要组成部分[45]。已有的研究结果表明, 石莼(Ulva spp.)为潮间带双壳类提供了重要的食物来源[31]。龙楼的牡蛎礁在夏季会附着高生物量的裂片石莼(图 1), 随着温度升高, 裂片石莼在7月开始大量衰败。龙楼裂片石莼7月的碳同位素接近牡蛎的碳同位素(图 1、图 3), 表明裂片石莼碎屑能被牡蛎滤食。EMERY等[46]研究发现石莼对牡蛎的饵料贡献率高达43%~56%, 略高于本研究中裂片石莼对龙楼牡蛎的贡献率(30.9%, 图 4)。值得注意的是, 7月份海尾(HW)的牡蛎除了滤食底栖微藻、浮游植物与沉积物之外, 还存在其他的食物来源(图 3)。2022年底对历史资料和周边渔民现场调研结果表明每年3—5月份该海域潮下带均会出现季节性繁盛的马尾藻床。于是次年4月对海尾的牡蛎礁区再次调查, 发现并采集了大量的匍枝马尾藻样品, 补充到了潜在食物来源库中。分析结果表明, 匍枝马尾藻更接近于7月份牡蛎的碳稳定同位素特征(图 3), 其食物贡献比例(45.0%)也远高于其他几类食物来源(图 4)。因此我们推测匍枝马尾藻藻床释放的脱落碎屑对牡蛎食物来源的贡献可能持续到7月份, 并在牡蛎组织的稳定同位素特征中得以体现。
研究发现, 各个研究地点11月的沉积物对牡蛎食物来源的贡献率均高于7月(图 4), 这可能是由于11月海南岛近海受较强东北季风影响, 风浪变大, 水体扰动导致沉积物大量悬浮[47-48], 从而为牡蛎带来更多的沉积物食物来源。
3.2 牡蛎与养殖尾水的同位素特征研究发现, 昌化牡蛎的δ13C值显著低于对照区, 淡水输入可能是导致此地牡蛎闭壳肌碳稳定同位素值降低的原因(图 2)。有研究表明, 受河流影响的牡蛎δ13C值会降低[35, 49]。我们在采样期间检测到昌化水体的盐度在涨潮期间上升, 在退潮期间下降(表 1), 说明昌化采样地受到昌江淡水输入的影响较大。
在本研究中, 龙楼牡蛎的δ15N比对照点海尾高, 但是昌化牡蛎的δ15N却反而比海尾低, 11月甚至显著低于海尾(图 1)。推测可能是由于沉积物的δ15N较低(表 2), 且它对昌化牡蛎的食物来源贡献率高于海尾, 而对龙楼的牡蛎没有贡献(图 4)。11月海尾的牡蛎滤食沉积物的比例约为昌化的4倍, 且海尾沉积物的δ15N显著高于昌化, 这可能是海尾牡蛎的δ15N显著高于昌化牡蛎的重要原因。而7月昌化滤食沉积物的比例约为海尾的2倍, 且昌化沉积物的δ15N显著低于海尾, 导致海尾牡蛎的δ15N高于昌化的牡蛎。
海头与龙楼养殖尾水有机颗粒物的碳氮稳定同位素值在两个月份均有显著性差异(表 1), 这可能是由于两个季节养殖种类释放有机物性质发生变化导致。7月、11月海头毗邻陆基养殖区均以石斑鱼的养殖为主, 养殖种类未变化, 但可能由于水温或养殖操作的影响, 尾水中残饵与粪便的比值可能存在较大变化。研究发现鱼类饲料与粪便的碳氮稳定同位素存在显著差异性, 饲料含有更低的δ13C和更高的δ15N值[50], 因此残饵与粪便的比值很可能导致了尾水有机物同位素值的差异。而龙楼站位毗邻养殖区11月份增加了海马的养殖, 这可能是导致其WPOM同位素值发生了显著变化。
3.3 牡蛎对养殖尾水有机物的同化差异相比于11月(冬季), 海头与龙楼的牡蛎在7月(夏季)更加依赖于养殖尾水有机颗粒物(养殖尾水有机颗粒物, 图 4)。相反, 昌化的牡蛎却在11月更加依赖于养殖尾水有机颗粒物。11月份海头与龙楼的牡蛎较7月滤食更少的养殖尾水有机颗粒物, 这可能与11月海域水动力作用增强有关。近期的一项研究指出, 强波作用会显著加强海域对养殖尾水的平均稀释度, 可能导致水体悬浮颗粒物中养殖尾水有机颗粒物的比例降低, 相应地会导致其作为饵料来源的比例下降[51]。随着海南岛11月的水动力增强[52], 海区对养殖尾水的物理稀释能力也增强, 从而使得养殖尾水有机颗粒物对牡蛎饵料的相对贡献率降低。与此同时, 海头的养殖尾水有机颗粒物对牡蛎的食物来源贡献率在7月与11月均高于龙楼, 龙楼牡蛎礁位于更加开阔的海域, 较强水动力的稀释作用可能也是导致该区域差异的原因。昌化的牡蛎在11月滤食更多的养殖尾水有机颗粒物(图 4), 这可能与夏季的频繁降水导致的强稀释作用有关。海南省2022年7月的平均降水量为321.1 mm, 远高于11月(108.7 mm)[53, 54]。因此, 昌化在7月受到强降水与昌江淡水输入的双重影响, 使得海湾内的养殖尾水被快速稀释, 导致牡蛎滤食养殖尾水有机颗粒物的比例降低。
整体比较发现, 海南岛西岸海头与昌化的牡蛎摄食同化养殖尾水有机颗粒物效率更高, 而东岸龙楼海域牡蛎夏季滤食养殖尾水有机颗粒物效率较高。虽然海头与昌化的牡蛎礁区单位面积牡蛎生物量差别不大, 但是海头牡蛎礁的面积大约是昌化的13倍。因此, 就整个牡蛎礁区而言, 可以得出海头的牡蛎礁同化养殖尾水有机颗粒物的总量最大, 其次是昌化, 龙楼相对较低。下一步可通过人工牡蛎礁构建提升区域养殖尾水有机颗粒物的吸收利用率。
4 总结与展望本研究使用碳氮稳定同位素技术对比了海南岛沿岸3个受水产养殖影响和1个未受影响地点的天然牡蛎礁的牡蛎在7月(夏季)和11月(冬季)的食物组成情况。发现底栖微藻、浮游植物与沉积物是牡蛎稳定的食物来源, 大型海藻是海尾、海头和龙楼牡蛎礁牡蛎的季节性食物来源, 匍枝马尾藻床释放的脱落碎屑对7月海尾和海头牡蛎饵料贡献较高; 昌化牡蛎的稳定碳同位素受昌化江淡水输入的影响。牡蛎对养殖尾水有机颗粒物的滤食与水动力条件和降水对水体的稀释程度有关, 海区对养殖尾水的物理稀释能力差的情况下, 牡蛎对养殖尾水有机颗粒物的去除率会增强。因此, 建议在水动力弱的陆基海水养殖密集区增加人工牡蛎礁面积, 从而增加牡蛎对养殖尾水有机颗粒物的同化效率, 降低养殖活动对生态系统的可能潜在影响。
致谢: 感谢海南大学南海海洋资源利用国家重点实验室海洋牧场课题组王远航、王杰、徐泽宁在采样期间给予的帮助！
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