2025, Vol. 49
文章信息
- 陈龙, 王紫阳, 任坤磊, 李晓东, 张伟妮, 亢振军, 柳阳, 王康, 林建杰, 王世永. 2025.
- CHEN Long, WANG Ziyang, REN Kunlei, LI Xiaodong, ZHANG Weini, KANG Zhenjun, LIU Yang, WANG Kang, LIN Jianjie, WANG Shiyong. 2025.
- 高通量测序分析福建平潭近海夜光藻藻华对海洋浮游生物群落多样性的影响效应
- High-throughput sequencing analysis of the effects of Noctiluca scintillans blooms on plankton diversity in coastal waters of Pingtan, Fujian
- 海洋科学, 49(11): 38-52
- Marine Sciences, 49(11): 38-52.
- http://dx.doi.org/10.11759/hykx20250216001
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文章历史
- 收稿日期：2025-02-16
- 修回日期：2025-06-09
2. 北部湾大学 广西北部湾海洋环境变化与灾害研究重点实验室, 广西 钦州 535011;
3. 中国科学院 南海海洋研究所 广东省应用海洋生物学重点实验室, 广东 广州 510301;
4. 福州市海洋与渔业技术中心, 福建 福州 350007
2. Beibu Gulf University, Guangxi Key Laboratory of Marine Environmental Change and Disaster, Qinzhou 535011, China;
3. South China Sea Institute of Oceanology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China;
4. Fuzhou Ocean and Fisheries Technology Center, Fuzhou 350007, China
有害藻华(harmful algal blooms, HABs)指因微藻等生物大量繁殖引起的, 导致水产品死亡或染毒、生态系统功能改变, 威胁人类经济活动与健康安全的生态灾害[1, 2]。夜光藻(Noctiluca scintillans)就是一种全球范围频频引发有害藻华的甲藻[3, 4], 依据是否与夜光柄胞藻(Pedinomonas noctilucae)共生, 夜光藻分为红色与绿色两类, 其中绿色夜光藻只分布在中东-南亚沿岸, 红色夜光藻则为世界广布种[5, 6]。中国是受夜光藻藻华影响最为严重的国家之一, 该藻藻华记录最早能够追溯到1933年, 近年来其藻华更是在各地近海频频暴发, 频次和面积有逐年上升的趋势[7-9]。福建省是中国夜光藻藻华发生最频繁的省份之一, 20世纪80年代福清、平潭、东山等多地海域就有该藻藻华记录, 部分地域甚至1年内记录到多次夜光藻藻华[10-12]。2001—2019年间, 福建近海报道夜光藻藻华约51起, 占到该省有害藻华总数的22.1%, 其中平潭海域是夜光藻藻华的重灾区, 藻华次数超过20起, 占该地有害藻华总数的58.8%, 累计影响面积接近600 km2[13]。夜光藻虽然并不产生毒素, 但其藻华仍会给当地海域带来严重损失, 如2005年辽宁省近岸的大规模夜光藻藻华, 影响面积高达2 000 km2, 导致多种养殖品类受灾死亡[14]。福清、平潭等地都有夜光藻藻华导致对虾、扇贝与其他贝类养殖品大量死亡的记录, 仅1989—1991年经济损失就超过1 270万元[12]。2001—2019年, 福建近海因为夜光藻藻华导致的经济损失更是接近亿元[13]。但夜光藻藻华对海洋浮游生物群落到底有着什么样的影响, 目前的相关研究并不充分。
夜光藻营异养生活, 通过摆动鞭毛使末端黏液黏附食物颗粒后弯曲鞭毛送入口沟中形成食物泡[15]。该藻能摄食包括甲藻(链状亚历山大藻(Alexandrium catenella)、尖锐鳍藻(Dinophysis acuta)、链状裸甲藻(Gymnodinium catenatum)等)、绿藻(Platymonas sp.等)、硅藻(角毛藻(Chaetoceros spp.)、圆筛藻(Coscinodiscus sp.)、直链藻(Melosira spp.)等)在内的多种藻类[16-24]、桡足类等浮游动物的卵、排泄物及个体(如黑海哲水蚤(Calanus euxinuis)、长真刺水蚤(Pseudocalanus elongatus)、克氏纺锤水蚤(Acartia clausi))[25-28]、大型藻类的碎屑(鼠尾藻(Sargassum thunbergii)等)[20], 甚至是石油油滴和玻璃等无机物[29]。ZHANG等[23]发现夜光藻对食物粒径与运动能力的选择性较弱, 其摄食偏好与饵料密度有关, 其摄食压力能显著影响浮游生物的种群数量。现场研究发现较低密度的夜光藻(103个/L)就能显著降低裸甲藻类、圆筛藻类等占据较高丰度的浮游植物类群, 同时显著抑制主要桡足类群拟哲水蚤类的相对丰度[30]。胶州湾夜光藻现场摄食实验结果同样表明其摄食使得硅藻和甲藻丰度显著降低, 实验组硅藻/甲藻比例比对照组下降29.18%, 其中中圆海链藻和双突角毛藻丰度下降比例分别高达71.42%和64.58%[16]。但高密度夜光藻藻华对于海洋浮游生物的影响的相应研究仍然较少[30], 尤其是福建近海更是存在研究缺失。
为探究夜光藻藻华对于海洋浮游生物的影响, 作者选取福建平潭近海海域作为研究对象, 设置藻华站位与非藻华站位进行对比, 采用高通量测序的手段探究高密度夜光藻对海洋浮游生物(原核与真核生物)的影响效应。实验结果将进一步解释夜光藻藻华对于海洋生态环境的危害, 为探究有害藻华的危害效应与形成机制提供科学依据。
1 材料和方法 1.1 研究区域、站位选取与样品采集研究区域平潭综合实验区位于福建省东部119.53°~ 120.17°E, 25.25°~25.75°N, 陆地面积371.9 km2, 海域面积6 064.0 km2, 主体为平潭岛(又称海坛岛)为福建省第一大岛[31]。每年3—5月, 东部长江澳海域等地会出现高频次、长时间的夜光藻藻华, 形成蓝眼泪景观。
2024年4月初, 平潭长江澳海域出现大规模夜光藻藻华, 4月12日采样时海面白天呈现粉红色, 晚间随着海浪扰动有着明显的亮蓝色荧光。实验选取几乎没有夜光藻藻华记录的坛南湾海域(TNW)、历史上有多次夜光藻藻华记录(2009—2016年), 但之后并没有夜光藻藻华记录的龙王头海域(LWT)以及藻华站位长江澳海域(CJA)作为采样站位(图 1)。现场采集各站位表层海水约5 L, 采集后立即转移至实验室内并在12 h内过滤处理, 过滤使用直径15 cm、孔径0.22 μm的无菌混合纤维滤膜, 负压维持在0.2 MPa以下以确保细胞完整性, 每个站位过滤3个平行样品, 每个样品1.5 L, 滤膜转移至–80 ℃冰箱保存。
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| 图 1 采样站位 Fig. 1 Sampling stations 注: 该图基于国家测绘地理信息局标准地图服务网站下载的审图号为GS(2019)1822号的标准地图与福建省标准地图(http://bzdt.fjmap.net/)制作 |
原核生物使用E.Z.N.A™ Mag-Bind Soil DNA Kit试剂盒(OMEGA, USA)提取DNA, 扩增采用16s rDNA V3-V4区通用引物341F(5’-CCT ACG GGN GGC WGC AG-3’)和805R(5’-GAC TAC HVG GGT ATC TAA TCC-3’); 采取两轮PCR方法, 第一轮反应条件: 94 ℃ 3 min, 5(94 ℃ 30 s, 45 ℃ 20 s, 65 ℃ 30 s); 20(94 ℃ 20 s, 55 ℃ 20 s, 72 ℃ 30 s), 72 ℃ 5 min; 第二轮引入Illumina桥式PCR兼容引物, 反应条件: 95 ℃ 3 min, 5(94 ℃ 20 s, 55 ℃ 20 s, 72 ℃ 30 s), 72 ℃ 5 min。真核生物使用CTAB法提取DNA, 扩增采用18s rDNA V4区通用引物528F(5’-GCG GTA ATT CCA GCT CCA A-3’)和706R(5’-AAT CCR AGA ATT TCA CCT CT-3’), 反应条件: 98 ℃ 1 min, 30 (98 ℃ 10 s, 50 ℃ 30 s, 72 ℃ 30 s), 72 ℃ 5 min。2%琼脂糖凝胶电泳检测文库大小, Qubit 3.0荧光定量仪进行浓度测定。原核生物测序部分委托生工生物工程(上海)股份有限公司进行, 真核生物测序部分委托诺禾致源生物科技有限公司进行。
1.3 高通量测序与数据分析原核生物原始测序序列去冗余序列合并, 去除没有重复的单序列, 按照97%相似性对非重复序列(不含单序列)进行操作分类单元(Operational Taxonomic Unit, OTU)聚类, 使用软件Usearch进行生物信息统计分析, 然后用RDP数据库比对进行物种信息注释。真核生物原始数据拼接后使用fastp软件过滤、对比物种注释数据库(Silva database, https://www.arb-silva.de)去除嵌合体, 得到有效的数据, 使用QIME2软件中的DADA2模块进行降噪, 从而获得最终的扩增子序列变体(Amplicon Sequence Variant, ASV)。使用QIIME2软件进行物种注释, 数据库为Silva 138.1, 并进一步在NCBI里面进行人工比对。用Mothur生成稀释曲线、统计各样品在97%相似度水平下的Shannon、Ace、Chao和Simpson指数。利用Orign2018、微生信在线绘图平台(https://www.bioinformatics.com.cn)进行Venn图、UPGMA聚类图等图片的绘制。差异性分析采用t检验, 相关性分析及其差异性采用SPSS进行分析, P < 0.05视为差异显著, P < 0.01视为差异极其显著。
2 实验结果 2.1 α多样性分析16s rDNA高通量测序注释OTU共8 308条(图 2a), 其中3个站位共有的OTU数为1 686, 各站位独有OTU从多到少分别为龙王头(LWT)、坛南湾(TNW)、长江澳(CJA)。18s rDNA高通量测序注释ASV共2 526条(图 2b), 其中共有ASV数为89, 远少于各站位之间独有的物种; 各站位独有ASV数从多到少分别为坛南湾(TNW)、长江澳(CJA)、龙王头(LWT)。CJA和其他两个站位共有的OTU和ASV数同样远少于LWT和TNW共有的ASV, 表明夜光藻藻华站位CJA和非藻华站位之间原核与真核生物共性同样低于非藻华站位之间的共性。
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| 图 2 Venn图 Fig. 2 Venn diagram |
不同站位之间浮游原核与真核生物种群的α多样性指数如图 3所示。对于原核生物来说, 各站位(TNW、LWT和CJA)Chao指数依次降低, 藻华站位CJA的Chao指数最低(2 192±71), 显著低于最高的TNW (3 073± 95), 但是和LWT并没有显著差异。Shannon指数从大到小和Chao指数一致, 但CJA站位Shannon指数(4.10±0.25)显著低于非藻华站位, 而非藻华站位之间Shannon指数并没有显著差异。与Shannon指数不同的是, 3个站位之间的Simpson指数并没有显著的差异。对于真核生物来说, 藻华站位CJA的Chao指数(265±51)远低于其他两个非藻华站位, 非藻华站位之间Chao指数并没有显著差异; 各站位Shannon指数都存在显著差异, 从大到小分别是LWT、TNW和CJA; 各站位Simpson多样性指数差异显著, 趋势与Shannon指数相反。这表明各站位真核生物物种丰富度与多样性都有着显著的区别, 其中藻华站位CJA物种丰富度最低, 生物多样性也最少。总体来说, 相较于非藻华站位, 夜光藻藻华显著降低了藻华区域真核生物与原核生物的丰富度与多样性。
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| 图 3 α多样性分析 Fig. 3 α diversity indexes *.有显著差异(P < 0.05); **. 有极显著差异(P < 0.01) |
由图 4可知, 不论是原核种群还是真核种群, 站位之间的差异均大于站位组内差异, 非藻华站位TNW和LWT在种群结构上更为相似, 两者和藻华站位CJA都有着显著的区别。PCA分析结果(图 5)同样表明站位组内差距较小, 不论真核和原核, 非藻华站位之间在主成分1上都较相近。对于原核生物来说, 成分1(PC1)贡献率为61.41%, 成分2(PC2)贡献率为17.8%; 而真核生物PC1贡献率为21.55%, PC2贡献率为16.63%。
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| 图 4 UPGMA聚类图 Fig. 4 UPGMA cluster diagram arithmetic mean (UPGMA) cluster diagram |
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| 图 5 PCA分析 Fig. 5 Principal components analysis (PCA) |
各站位原核生物在门水平上都以变形菌门(Proteobacteria)为绝对优势(图 6a), 其中藻华站位CJA站位相对丰度(79.4%)高于非藻华站位(TNW, 72.5%; LWT, 69.8%); 蓝细菌门(Cyanobacteria)相对丰度排第二, 在LWT最高(13.3%), CJA最低(4.9%); 其次是拟杆菌门(Bacteroidota, 5.8%~9.3%)、放线菌门(Actinobacteriota, 3.1%~5.5%)、浮霉菌门(Planctomycetota, 1.0%~3.0%)、疣微菌门(Verrucomicrobiota, 0.3%~1.2%)和弯曲菌门(Campylobacterota, 0.1%~1.7%)。
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| 图 6 原核生物组成 Fig. 6 Eukaryotic composition |
原核生物在属水平上的组成如图 6b所示, Yoonia-Loktanella属在TNW和LWT都是第一优势属, 相对丰度分别为21.3%和15.9%, 但其在CJA中是第二优势种群, 相对丰度15.5%, 低于不动杆菌属(Acinetobacter)。浮游海洋菌(Planktomarina)相对丰度在6.1%~10.6%, 在LWT最高。Norank Chloroplast代表光合藻类的相对丰度, 在LWT最高(11.4%), CJA最小(3.28%)。不动杆菌在非藻华站位相对丰度都 < 1%, 但在CJA站位占据绝对优势, 相对丰度高达18.4%。其次是Ascidiaceihabitans属(3.3%~7.8%)和慢生杆菌属(Lentibacter, 2.6%~5.7%), 剩下的原核生物相对丰度大都在2%以下。
真核生物在藻华站位和非藻华站位的差异远高于原核生物。在门水平上(图 7a), 藻华站位CJA甲藻门(Dinoflagellata)相对丰度高达91.9%, 其次是纤毛虫门(Ciliophora, 5.1%), 剩余门类相对丰度都在1%以下。非藻华站位TNW和LWT节肢动物门(Arthropoda)相对丰度最高, 分别为36.6%和35.5%, 甲藻门相对丰度排第二, 分别为26.8%和30.9%; 非藻华站位还有一定丰度的褐藻门(Heterokontophyta)、环节动物们(Annelida)、绿藻门(Chlorophyta)、隐藻门(Cryptista)、定鞭藻门(Haptophyta)等, 而纤毛虫的丰度远低于藻华站位CJA。
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| 图 7 真核生物组成 Fig. 7 Eukaryotic composition |
在种水平上(图 7b), 藻华站位CJA中夜光藻占据绝对优势, 相对丰度高达89.7%, 远高于非藻华站位, 其次为锥形平游虫(Parallelostrombidium conicum, 4.7%), 剩余物种相对丰度占比都不足1%。桡足类在非藻华站位占据第一优势, 但两个站位的优势种并不一样, TNW为拟长腹剑水蚤(Oithona similis, 相对丰度33.6%), LWT则为小拟哲水蚤(Paracalanus parvus, 相对丰度28.0%)。夜光藻在非藻华站位同样有着较高的相对丰度, 分别为19.3%和13.0%。TNW站位相对丰度较高的还有亚洲鼻稚虫(Rhynchospio aff. asiatica, 5.8%)、多尼骨条藻(Skeletonema dohrnii, 3.4%)、小拟哲水蚤(1.9%)、微单胞藻属的Micromonas bravo(1.8%)等。LWT相对丰度较高的还包括拟长腹剑水蚤(6.8%)、M. bravo(2.2%)、球形棕囊藻(Phaeocystis globosa, 1.8%)等。
2.4 夜光藻相关浮游种群分析对相对丰度前30的物种与夜光藻的相关性进行分析, 以Pearson相关系数的绝对值大于0.7且P < 0.05的属(原核)或种(真核)进行绘图得到图 8。原核生物与夜光藻丰度显著正相关的有8个属, 相关性从高到低分别是Cyanobium PCC-6307、norank PeM15、硫膨大杆菌属(Thioclava)、海生菌属(Marivita)、黄杆菌属(Flavobacterium)、泥杆菌属(Lutibacter)、慢生杆菌属(Lentibacter)、不动杆菌属(Acinetobacter); 与夜光藻相对丰度显著负相关的有11个属, 相关性从高到低分别为Aurantivirga属、十八杆菌属(Octadecabacter)、Sva0996_marine_group、Ascidiaceihabitans属、OM60(NOR5)_clade、norank_Stappiaceae、norank_ Chloroplast、梨形菌属(Blastopirellula)、Clade_Ia、淀粉杆菌属(Amylibacter)和Rubripirellula属。
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| 图 8 与夜光藻相关的原核和真核生物 Fig. 8 Relative prokaryotic genera (a) and eukaryotic species (b) |
真核生物相对丰度前30的物种中只有锥形平游虫与夜光藻丰度呈显著正相关。共有10种真核生物与夜光藻呈显著负相关, 相关性从高到低分别为M. bravo、小盘藻(Minidiscus variabilis)、Ostreococcus sp. lucimarinus、简单金色藻(Chrysochromulina simplex)、单眼藻Warnowia sp.、剧毒卡尔藻(Karlodinium veneficum)、安氏金色藻(Chrysochromulina andersonii)、球形异帽藻(Heterocapsa rotundata)、球形棕囊藻和eukaryote_clone_OLI11023, 这表明高密度的夜光藻能够显著抑制海洋中的藻类丰度。
3 讨论 3.1 夜光藻藻华对原核种群的影响实验结果表明, 藻华站位原核生物物种指数和Shannon指数显著低于非藻华站位, 这说明高密度夜光藻对生物多样性起到了抑制作用, LIU等[32]发现平潭夜光藻藻华能显著降低藻华区细菌物种数和多样性, 其中Chao指数下降10%以上, Shannon指数下降30%以上。ZHANG等[33]同样发现珠江口细菌群落多样性在两次夜光藻藻华期间显著下降, Shannon指数从非藻华期的6以上降低到接近2。本研究中, 藻华站位变形菌门占比显著上升, 蓝细菌门占比显著下降, 其他门类变化并不明显。这与现有的研究结果比较一致。LIU等[32]对2022年4月6日平潭长江澳夜光藻藻华的研究同样表明, 变形菌门在各站位都是第一优势门类, 但在藻华站位与其临近站位的占比分别是66%和70%, 远高于非藻华站位的49%, 并且蓝细菌门则锐减至8%和4%, 远低于非藻华区的15%。ZHANG等[33]发现变形菌门在夜光藻藻华期间的附着细菌的相对丰度显著上升, 但是其在自由细菌中的比例变化并不明显; XIA等[34]同样发现夜光藻密度和细菌生物量呈正相关, 这表明藻华期间水体中优势菌群的变化可能是由夜光藻导致的, 和藻际细菌相关, 但是与摄食压力的关系可能不大。现有结果表明夜光藻能向胞外释放大量的磷酸盐和氨, 同时其食物碎屑、细胞碎屑和胞外黏液都能为细菌提供营养[35], 藻华期间夜光藻大量聚集必然会导致其藻际环境的优势种类变形菌门占据群落的优势地位。而蓝细菌门在海洋中往往来自于浮游植物的叶绿体基因组, 更多情况下表征海洋中光合自养生物的相对丰度, 高密度的异养夜光藻的聚集必然导致水体中光合自养生物丰度下降, 时间序列的研究也表明蓝细菌门在夜光藻藻华前期相对丰度较高, 藻华期迅速下降[33], 这表明蓝细菌门相对丰度的下降主要来自于夜光藻的摄食压力。
进一步分析表明, 藻华站位细菌群落在属水平上与非藻华站位差异也非常明显, 其中不动杆菌相对丰度显著上升, 该属细菌是一类条件致病菌, 广泛分布于水体、土壤和多种藻的藻际微环境中[36, 37], 能产生酰基高丝氨酸内酯AHL, 是一类典型的群体感应细菌[38]。不动杆菌能被藻类通过多糖等碳分泌选择性激发, 并在一定密度下能促进藻类生长[39], 或者通过降解有害物质起到防御的作用[40]。但在高密度下, 该菌会抑制多种真核与原核藻类的生长, 包括鱼腥藻、微囊藻、念珠藻、塔玛亚历山大藻(Alexandrium tamarense)、米氏凯伦藻(Karenia mikimotoi)等[38, 41, 42]。王剑等[36]发现鲍氏不动杆菌(Acinetobacter baumannii)在条纹环沟藻衰退前期丰度显著上升, 推测其可能与该藻迅速进入衰亡阶段相关。由于本次采样时夜光藻藻华已经持续一个星期以上, 所以有理由推断不动杆菌可能在夜光藻藻华消退过程中起着重要的作用。不同地点、时间与藻华阶段的夜光藻藻华的藻际细菌种群之间可能有着明显的差异, 比如在珠江口等地夜光藻藻华中, 占据优势的细菌主要是弧菌, 相对丰度能够达到60%以上[33, 34]。2022年平潭6月相同位置的夜光藻藻华, 其细菌种群中主要的属同样是弧菌, 最高达34%, 但是在本研究中较多的不动杆菌、Yoonia-Loktanella属细菌的占比不到1%[32], 这有可能是因为水温等环境要素的改变导致的, 但其变化趋势与机制仍需进一步探究。现有研究都表明致病菌在夜光藻藻华海域占据优势地位, 这表示藻华期间浮游细菌种群不仅多样性下降, 可能对海洋其他生物更加危险, 增加其受感染或患病的可能, 从而导致养殖水产品乃至人类游客健康受到威胁。
3.2 夜光藻藻华对真核种群的影响相较于非藻华站位, 藻华站位真核种群比原核种群在多样性指数上变化更为明显, Shannon指数和Simpson指数均显著下降约70%以上。JALILI等[43]同样发现夜光藻藻华显著降低了阿曼湾浮游植物的多样性, Shannon指数和Simpson多样性指数分别下降80%以上。在门水平上, 高密度夜光藻使得藻华站位中甲藻门占据了绝对的优势, 非藻华站位常见的浮游动物, 如节肢动物门(相对丰度在35%左右)锐减至不到1%。ZHOU等[44]同样发现藻华期间属于节肢动物门的浮游动物显著下降。本研究发现纤毛虫类在藻华站位相对丰度反而显著高于非藻华站位, 这同样与ZHOU等[44]的结果较为一致。但整体而言, 夜光藻种群对海洋中浮游动植物的影响绝大部分都是负面的, 这可能导致夜光藻藻华消退后, 桡足类并不能及时补充, 对藻类的下行控制下降, 从而形成由其他硅藻或甲藻引起的藻华。
进一步分析表明, 两个非藻华站位中第一优势种都属于桡足类群, 分别为拟长腹剑水蚤和小拟哲水蚤, 这表明在非藻华站位低密度夜光藻对桡足类的优势地位影响不明显。而在藻华站位, 夜光藻占据了绝对的优势地位, 整个浮游节肢类群的丰度加在一起都不足1%, 这与其他地区的观察结果是一致的, 在阿拉伯海、中国珠江口、欧洲北海、印度近岸多地对于夜光藻藻华的研究中, 高密度夜光藻对于包括桡足类在内的多种浮游动物丰度都存在显著的抑制效应[35, 44-47]。ARUNPANDI等[47]发现夜光藻和桡足类的丰度呈现明显的负相关关系, 夜光藻峰值出现在桡足类峰值之后, 且随着夜光藻相对丰度上升, 桡足类丰度迅速下降。YILMAZ等[48]同样表明夜光藻丰度与其他浮游动物的丰度在时间尺度上呈现明显的负相关。这可能是因为夜光藻对于食物的弱选择性导致的, 研究表明该藻对食物的摄食基本是在合适的粒径范围内(几微米到几百微米)不加选择的摄食, 其摄食率仅与食物密度和逃逸能力有关[23], 这使得夜光藻会大量摄食适口浮游生物, 包括浮游动物的卵和幼体, 导致其种群无法进行有效补充, 从而数量下降。但也有研究表明夜光藻与浮游动物的关系并不是绝对负相关, OLLEVIER[45]就发现夜光藻丰度与栉水母类、毛颚类呈现较为明显的负相关关系, 但与水母类和海鞘类的相关性就较弱, 甚至有时呈现正相关。本实验同样发现纤毛虫锥形平游虫在藻华站位的相对丰度要远高于非藻华站位, ZHOU等[44]同样发现在藻华后期, 两种纤毛虫类(Oligohymenophorea和Prostomatea)的丰度有较为明显的上升。DEVI等[49]也发现纤毛虫的丰度在夜光藻藻华期间显著升高。这表明夜光藻可能并不能够摄食某些纤毛虫类, 这导致纤毛虫可能在夜光藻藻华后期占据浮游动物的优势地位, 从而影响藻华消退后浮游植物种群。
3.3 夜光藻相关物种对各个站位主要原核生物与夜光藻进行相关分析结果表明, 丰度在前30的物种中, 与夜光藻显著正相关的细菌略少于负相关的细菌, 其中相当一部分是藻华站位的差异细菌(图 9), 如硫膨大杆菌属、泥杆菌属、慢生杆菌属、不动杆菌属等; 也有一些是非差异菌, 如双色藻属(Cyanobium)、海生菌属和黄杆菌属。正相关细菌绝大部分都是藻际细菌类群, 如慢生杆菌属就是浒苔(Ulva prolifera)绿潮[50]、血红哈卡藻(Akashiwo sanguinea)藻华[51]藻际环境中丰度较高的种类, 能还原硝酸盐、分解有机氮、参与硫氧化等过程; 同时该属细菌能产生多种胞外多糖, 可能参与藻华消退的生物絮凝过程[52]。硫氧化粗杆菌属能通过PSO途径将硫代硫酸盐氧化为硫酸盐, 还能还原硝酸盐, 在藻际微环境的硫、氮等循环中都起着重要作用[53-55]。海生菌属广泛存在于米氏凯伦藻、亚历山大藻等多种有害藻的藻际环境中, 具有解毒、提供必需生长因子、营养交换、化学防御、信息交流等多种藻菌共生机制[56]。黄杆菌属同样是有害藻藻际环境中常见的细菌之一, 在多环旋沟藻(Cochlodinium polykrikoides)、Ostreopsis lenticularis、条纹环沟藻(Gyrodinium instriatum)、具毒冈比甲藻(Gambierdiscus toxicus)、微小亚历山大藻(Alexandrium minutum)等多种有害藻的藻际环境中都有发现[42, 57-59], 该属细菌有着溶藻能力, 能够抑制短凯伦藻、米氏凯伦藻、亚历山大藻等多种甲藻生长[42, 60-63]。正相关细菌中也有少数是环境广布菌, 在藻华过程中报道属于首次, 如泥杆菌属和双色藻属[64]。对细菌功能的分析同样表明, 除海生菌属在藻菌关系中主要起到正面作用, 包括优势属不动杆菌在内的多属细菌都能通过分解多糖、生物絮凝等机制抑制藻细胞增长。这与本次采样处于藻华中后期有着明显的关系, 各种藻际细菌可能在藻华消退的过程中起着重要的作用。而与夜光藻丰度呈现负相关的大部分细菌, 包括Aurantivirga、十八杆菌属、梨形菌属、淀粉杆菌属、Rubripirellula等大都属于环境细菌或者绿藻、褐藻、硅藻等藻类的共生菌[65-68], 其相对丰度下降可能是因为其宿主被夜光藻摄食密度下降所导致的。
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| 图 9 原核LEfSe差异分析 Fig. 9 LDA effect size analysis of prokaryotic genera |
和原核生物不同, 与夜光藻丰度相关的真核生物除了锥形平游虫之外, 其他都呈现显著的负相关。锥形平游虫属于寡毛类纤毛虫, 发现于中国南海, 体长47~76 μm, 宽19~39 μm[69]; 其同属物种在中国近海分布较为广泛[70, 71], 但是其与夜光藻的关系并没有相关报道, 该种也是首次在夜光藻藻华中作为优势浮游动物被报道, 其相关机制仍需进一步探究。和夜光藻呈负相关的物种占丰度前30物种的1/3, 包括绿藻、硅藻、甲藻、定鞭藻类等, 这表明夜光藻的摄食压力导致了浮游微藻丰度的显著下降。ZHANG等[72]对胶州湾的探究表明夜光藻与硅藻、绿藻等丰度呈显著负相关, JALILI等[43]的结果也显示夜光藻与多种海洋藻类呈负相关关系。ZHOU等[44]同样发现夜光藻与真核生物多是负相关的关系, 包括共甲藻类、骨条藻类、亚历山大藻、裸甲藻等。本研究结果中一些种类如微单胞藻是东海浮游种群中的优势物种, 本就能够被包括Oxyrrhis marina、Dinophysis mitra等在内的多种甲藻摄食[73-75], 属于浮游微食物环的重要组成部分。球形异帽藻同样是中国近海藻华种, 常与夜光藻共同出现[76], 夜光藻对该藻摄食率较高[77]。球形棕囊藻常和夜光藻在同一地域形成藻华[78, 79], 同时也能被夜光藻摄食[80]。值得注意的是, 本次研究发现了包括多种有毒有害藻, 包括金色藻类、球形棕囊藻、剧毒卡尔藻这些与夜光藻负相关的种群, 但同时也发现部分有害藻在藻华站位依旧有一定的相对丰度, 如具齿原甲藻(Prorocentrum dentatum, 即东海原甲藻)、太平洋亚历山大藻(Alexandrium pacificum)、塔玛亚历山大藻、赤潮异弯藻、Gyrodinium jinhaense、米氏凯伦藻等, 其中部分藻类相对丰度甚至显著高于非藻华站位(图 10)。这些有害藻相对丰度上升的原因可能是夜光藻摄食了大量的竞争藻类, 同时向水中释放无机磷、氨等营养元素所导致的。这使得这些有害藻在夜光藻藻华消退后可能更快地占据优势地位, 同时由于桡足类等捕食者补充不足, 暴发形成藻华的几率也将明显上升。
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| 图 10 真核t-test差异分析 Fig. 10 T-test analysis of eukaryotic genera |
平潭海域高密度夜光藻对海洋浮游生物种群结构与多样性有着显著的影响。藻华站位原核生物种群和真核生物种群物种数和多样性指数都显著低于非藻华站位。变形菌门是平潭海域的主要原核生物门类, 藻华站位不动杆菌的相对丰度显著高于非藻华站位, 夜光藻相关的藻际细菌种群在该站位占据主要优势。对于真核生物来说, 高密度夜光藻使得甲藻门成为藻华站位的绝对优势, 藻华站位多种生物的丰度显著降低, 包括节肢类、硅藻、绿藻、定鞭藻等, 但是纤毛虫的相对丰度显著上升, 这表明夜光藻的弱选择性摄食可能是导致真核生物种群结构变化的主要原因。
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