大型底栖动物移动能力弱, 生活相对稳定, 对环境变化反应敏感, 即使轻微的变化都会导致群落结构的显著变化(Kroncke, 1995)。其群落的生态学特征及其变化, 对环境有良好的指示作用。此外, 大型底栖动物作为海洋生态系统的重要组成部分, 是低能级向高级营养级能量传递过程中的重要环节(Rhoads et al, 1970)。底栖动物作为鱼类、蟹类等水生动物的天然优质饵料, 对渔业资源增殖和养护有着重要作用(黄道明等, 1995)。底栖动物的生态学研究对于全面掌握海洋生态环境状况、了解海洋生态系统特征和资源的持续利用, 均有重要作用。

海陵湾北起阳江县平岗镇南部海边, 西为溪头镇东南海岸, 东南为海陵岛, 是广东省增殖放流的重要水域, 也是典型的养殖海湾(魏晓宇等, 2015; 阳江市海洋与渔业局, 2017)。湾内牡蛎桩架吊养基地面积3517公顷, 产量19.73×10⁴吨, 是全国规模最大的牡蛎养殖基地(阳江市政府网, 2015)。2012年该海域水产品产量已达18.06×10⁶吨, 产值为17亿元(Chen et al, 2015)。然而, 随着养殖规模的不断扩大, 养殖过程中的大量残饵、碎屑和养殖生物粪便直接进入水中, 对养殖海域生态环境造成较大负面影响。如海陵湾内养殖牡蛎从1996年起死亡率达30%—50%, 以及网箱养殖鱼类在2016年发生大面积死亡(丘耀文等, 2006; 刘幸, 2016)。养殖区环境持续恶化是否已影响到邻近海域尚未可知。而海陵岛拥有国内知名的闸坡浴场, 为国家海滨AAAAA级旅游景区(阳江市海陵岛经济开发试验区政务网, 2017)。因此, 开展养殖区环境恶化对周边水域生态环境影响的研究对当地经济的可持续发展, 以及不同产业间协同发展具有重要意义。为此, 本研究根据2014—2016年在粤西海陵湾及邻近海域所获样品, 从养殖区邻近海域大型底栖动物群落对环境响应角度阐述养殖区环境恶化对邻近海域生态造成的影响。

1 材料与方法 1.1 样品采集与分析

材料来源于2014年9月、2015年2月、2015年7月和2016年4月粤西海陵湾及邻近海域(21°27′— 21°38′N、111°42′—111°57′E)按季度开展的4个航次调查。调查内容包括大型底栖动物、底层水及沉积物环境特征, 采样站位设置见图 1, 所有站位均位于养殖区邻近水域, 其中S1和S2站位于海陵湾内, S3、S4、S5和S6站则位于湾外滨海旅游区。调查使用取样面积为0.1m²的Van Veen采泥器, 进行大型底栖动物定量采样。每站取样2次, 合并为1个样品, 用双层套筛分选底栖动物样品(上层为1.0mm、下层为0.5mm), 所获取的生物样品用4%甲醛固定后带回实验室进行种类鉴定、个体计数和称重。底层海水及沉积环境除水深和溶解氧现场测定外, 底层海水pH、无机氮、磷酸盐、悬浮物、石油烃以及沉积物有机碳、硫化物, 在现场按调查规范进行前期处理后带至实验室进行分析测定。以上所有样品的采集、处理、保存、计数、称重均参照《海洋调查规范第6部分:海洋生物调查》(中华人民共和国国家质量监督检验检疫总局, 2008a)和《海洋监测规范第4部分:海水分析和海洋监测规范第5部分:沉积物分析》(中华人民共和国国家质量监督检验检疫总局, 2008b, c)进行。

1.2 数据分析

采用Pinkas相对重要性指数(IRI)来确定优势种, 计算公式为: IRI = (W + N)×F, 式中: W为某一种的重量占总生物量的百分比(%); N为该种的丰度占总丰度的百分比(%); F为该种在取样站位的出现频率(%) (Pinkas et al, 1971)。

采用以2为底的Shannon-Wiener物种多样性指数(H′)和Pielou物种均匀度指数(J)综合分析站位种类组成多样性, 以上相关分析均通过PRIMER 6.0获得。

采用SPSS 19.0对理化因子进行以季节和站位为因素的单因素方差分析, 以及与丰度、生物量、Shannon-Wiener物种多样性指数(H′)和Pielou物种均匀度指数(J)相关分析(Li et al, 2012), 并对其显著性进行双侧T检验。

采用PRIMER 6.0并加载PERMANOVA进行等级聚类(CLUSTER)和非度量多维标度排序(MDS)分析来研究大型底栖动物群落结构的时空差异, 在进行分析前底栖动物丰度需进行4次方根转换; 采用ANOSIM(One-Way)进行群落结构的差异性检验; 采用(SIMPER)进行造成空间差异的主要物种分析; 采用基于距离的线性模型(DistLM, distance-based linear models)进行底栖动物群落与环境因子的关系分析, 拟合模型的可视化采用基于距离的冗余分析(dbRDA, distance-based redundancy analysis); 最优环境因子的子集筛选采用逐步回归程序(step-wise), 并结合赤池信息准则(AIC, akaike information criterion)的最小值(Anderson et al, 2008)。

采用Golden Software Surfer 11.0软件绘制调查站位图和底栖动物平面分布图。

2 结果 2.1 海水和沉积物理化环境

环境因子的时空分布及单因素方差分析结果如表 1、附录1和附录2所示。湾内S1和S2站, 沉积物类型为细砂, 其余站均为黏土质粉砂(任杰等, 2001; 丘耀文等, 2004; 颜彬, 2011); 水深和沉积物有机碳含量均为湾内显著低于湾外(P < 0.05);沉积物硫化物在湾内各季节间无显著差异, 在湾外为春季显著高于其他季节(P < 0.05);底层无机氮浓度同样在湾内和湾外均为增养殖盛期的春季最高, 在湾内显著高于夏、秋和冬季, 湾外则显著高于夏季和冬季(P < 0.05);底层磷酸盐浓度在湾内为春季显著高于其他季节; 底层悬浮物浓度在湾内各季节间无显著差异, 在湾外秋季最高, 春季最低, 且两者存显著差异(P < 0.05);底层溶解氧浓度和石油烃在湾内和湾外均为冬季显著高于其他季节(P < 0.05);底层海水pH无明显的时空变化。

2.2 种类组成和优势种

海陵湾海域四季共鉴定底栖动物64种, 其中环节动物34种, 软体动物16种, 甲壳动物7种, 棘皮动物3种, 脊索动物1种, 刺胞动物、纽形动物和螠虫动物各1种。春季种类数最高为39种, 其次为夏季27种, 冬季21种居第三位, 秋季最少为17种, 不同季节均以环节动物种类最多, 软体动物次之, 甲壳动物居第三位。

附录3为四季节各自相对重要性指数(IRI)占前5位的种, 结果显示, 该海域不同季节间优势种有所差异, 第一优势种均不相同。其中, 春季为倍棘蛇尾Amphioplus sp., 夏季为菲律宾蛤仔Ruditapes Philippinarum, 秋季为短吻铲荚螠Listriolobus brevirostris, 冬季则为平蛤蜊Mactra mera。四季共有优势种仅1种, 为倍棘蛇尾Amphioplus sp.。

2.3 数量分布

海陵湾海域底栖动物平均丰度为213ind./m², 春季最高为248ind./m², 其次为冬季, 略低于春季, 为240ind./m², 秋季居第三位, 为198ind./m², 夏季最低为167ind./m²; 平均生物量为15.4g/m², 秋季最高为28.0g/m², 其次为冬季24.1g/m², 夏季居第三位, 为7.1g/m², 春季最低为2.4g/m²。

如图 2所示, 各季节底栖动物各类群丰度平面分布存在一定差异。春季, 海陵湾湾内丰度较高, 主要以环节动物、软体动物和甲壳动物构成, 湾外丰度较低, 主要以棘皮动物和环节动物构成; 夏季, 湾外丰度高于湾内, 各类群所占比例有所变化, 湾内和湾外软体动物所占比例均有所上升, 湾外海域仍以环节动物为主; 秋季, 湾外丰度高于湾内, 以环节动物占有较大优势; 冬季, 除湾内外, 其余海域丰度均较低, 湾内主要以软体动物和脊索动物为主, 湾外海域则以环节动物和棘皮动物为主。

各季节底栖动物各类群生物量平面分布同样存在较大差异(图 3)。然而, 由于各类群个体大小, 生物量平面分布与丰度有较大不同。春季, 仍以湾内生物量较高, 而软体动物、甲壳动物和环节动物占有较高比例, 湾外海域除S3站以甲壳动物为主外, 其他海域均以棘皮动物为主; 夏季, 不同于丰度的平面分布, 湾内海域高于湾外, S1站以软体动物为主, S2站则以甲壳动物为主, 湾外S3和S4以环节动物为主, S5和S6则以软体动物和螠虫动物为主; 秋季, 湾外海域生物量高于湾内, 湾内以脊索动物生物量较高, 湾外则以螠虫动物为主; 冬季, 与丰度平面分布类似, 除湾内S1站外, 其余海域生物量均较低, 湾内以软体动物、脊索动物和环节动物生物量较高, 湾外则以以螠虫动物和刺胞动物生物量较高。

2.4 群落划分及其时空分布

聚类分析和MDS分析结果显示(图 4), 海陵湾养殖区邻近海域大型底栖动物群落存在显著的时空差异(SIMPROF检验), 可划分为5个差异显著的群落(One-Way ANOSIM, R=0.717, P=0.001)。时间上, 湾内除秋、冬季无显著差异外, 其他季节间均存在显著差异, 春季相对其他季节有较多物种分布, 文昌鱼Branchiostoma belcheri对差异的贡献率最大, 且其丰度在秋、冬季所占比例较高; 湾外春季大型底栖动物与夏季、秋季和冬季存在显著差异, 与湾内相似, 春季同样有较多物种分布, 且滤食性棘皮动物丰度在此季节较高(SIMPER分析, 附录4)。空间上, 位于湾内的S1和S2站与湾外海域的S3、S4、S5和S6站存在显著差异; 造成空间差异的主要物种(SIMPER分析)如附录5所示, 分布在湾内的物种多为滤食性和肉食性物种如文昌鱼Branchiostoma belcheri、豆形短眼蟹Xenophthalmus pinnotheroides、白色吻沙蚕Glycera alba、寄居蟹Coenobitoidea sp.、半褶织纹螺Nassarius semiplicatus、中华倍棘蛇尾Amphioplus sinicus和菲律宾蛤仔等; 湾外海域多为食沉积物者, 如短吻铲荚螠、杰氏内卷齿蚕Aglaophamus jeffreysii、双形拟单指虫Cossurella dimorpha和背毛背蚓虫Notomastus cf. aberans等。

2.5 物种多样性特征

海陵湾养殖区邻近海域大型底栖动物均匀度和Shannon-Wiener多样性指数见表 2, 分别为0.95— 1.00和1.56—4.07。其中, 平均均匀度和多样性水平时间分布规律明显, 春季最高, 秋季最低; 空间上, 两者无明显分布差异。

2.6 底栖动物群落与理化因子关系分析

通过大型底栖动物丰度、生物量和多样性指数与环境因子的相关分析可以看出(表 3), 丰度与有机碳、水深和悬浮物呈显著负相关; 生物量仅与有机碳呈显著负相关; 均匀度指数J则与有机碳和水深呈显著正相关; Shannon-wiener多样性指数H′与悬浮物呈显著负相关。运用基于距离的线性模型DistLM对大型底栖动物群落与环境因子的分析则表明(图 5), 以上环境因子共同作用能解释海陵湾大型底栖动物群落分布74.8%的变化, 其中沉积物类型、悬浮物和无机氮为最优的环境因子组合, 然而无机氮影响不显著(P > 0.05)。

3 讨论 3.1 环境因素对大型底栖动物种类组成和空间尺度的影响

近岸大型底栖动物群落的分布格局与沉积相类型、水深和有机质含量等密切相关(Pearson, 1971; 江锦祥等, 1985; Chardy et al, 1988; Eleftheriou et al, 1989; Ellingsen, 2002; Magni et al, 2008)。其中, 沉积相类型是影响底栖动物群落的重要因素之一, 每种底质都支持着特定的底栖动物群落(Pearson, 1971; Ellingsen, 2002; 李亚芳等, 2016)。

雷州半岛东南部海域和大亚湾与海陵湾纬度大致相当。与海陵湾不同, 雷州半岛东南部海域水动力作用强, 沉积物以较粗砂质为主, 大型底栖动物以双壳类居多, 占总种类的41.0%, 多毛类占25.6%, 与海陵湾的底栖动物种类组成存在较大的差异(李亚芳等, 2016)。海陵湾和大亚湾海域水动力条件均较弱, 沉积物主要以较细的粉砂为主(任杰等, 2001; 丘耀文等, 2004; 颜彬, 2011; 杜飞雁等, 2011)。大亚湾西北部海域大型底栖动物种类组成则与海陵湾较为相似, 同样以多毛类居多, 占总种类的53.0%, 双壳类仅占8.5% (杜飞雁等, 2011)。而任杰等(2001)和丘耀文等(2004)研究发现, 位于湾内的S1和S2站为相对较粗砂质, 而湾外海域则为较细的黏土质粉砂。聚类和MDS及基于距离的线性模型DistLM分析结果均表明, 湾内的S1和S2站与湾外的S3、S4、S5和S6站存在显著差异。此外, 与Carvalho等(2011)和Galkin等(2015)研究结果较一致, 分布在海陵湾湾内粗砂底质区域的物种多为滤食性和肉食性, 如脊索动物文昌鱼、甲壳动物豆形短眼蟹、双壳类及肉食性白色吻沙蚕和半褶织纹螺等; 而湾外软底质区域多为食沉积物物者, 如短吻铲荚螠等。因此, 沉积物组成的差异, 是造成大型底栖动物种类组成差异的主要原因。

除沉积物类型影响外, 有机质是多数底栖动物主要的食物来源, 底栖动物数量分布格局与食物来源密切相关, 在一定范围内, 底质中有机质含量与底栖动物丰度呈正相关(Hagberg et al, 2000; Peeters et al, 2004)。本研究中, 沉积物有机碳含量均符合海洋沉积物质量第一类标准(< 2.0%)(中华人民共和国国家质量监督检验检疫总局, 2002), 为湾内显著低于湾外, 但底栖动物丰度和生物量则呈湾内高于湾外, 相关分析显示有机碳含量与丰度和生物量呈显著负相关。造成这种现象的原因可能为有机质通常与软底质结合, 较细的底质中有机质含量也较高, 其含量受沉积物类型的影响。因此, 可认为有机质并非是底栖动物分布的限制因子, 沉积物类型与有机质间的关系可能是造成其成显著影响因子的原因之一。

此外, 水深是影响底栖动物分布的另一重要因素(江锦祥等, 1985; Chardy et al, 1988)。张敬怀(2014)对珠江口及邻近海域大型底栖动物多样性变化趋势的研究, 发现底栖动物丰度和生物量与水深呈显著的负相关。本研究中所得结论与此相似, 水深与底栖动物丰度呈显著负相关。因此, 沉积物类型和水深可能是影响该海域大型底栖动物种类组成及空间分布的主要原因。

3.2 大型底栖动物群落时间尺度变化的影响因素

不同于大型底栖动物群落空间差异的影响因素, 其群落的时间尺度上的变化主要与底层海水无机氮、悬浮物浓度以及捕食压力等相关。

海水无机氮作为衡量富营养化程度的重要指标之一显著影响大型底栖动物的分布(周然等, 2014)。本研究中, 春季为增养殖盛期, 增养殖排废导致该季底层海水无机氮浓度在湾内显著高于夏、秋和冬季, 湾外显著高于夏季和冬季。与此相应, 春季大型底栖动物群落结构在湾内和湾外均与其他季节存在显著差异。有研究表明, 大型底栖动物主要分布在无机氮含量较低的水域, 其含量的增加会造成底栖动物多样性相应降低(张莹等, 2011; 周然等, 2014)。本文结果与其较为不同, 湾内春季具最高的无机氮含量, 多样性水平也最高; 湾外海域, 春季和秋季均具较高的无机氮含量, 而秋季多样性水平最低且远低于春季。通过对比发现, 本研究海域无机氮含量较低, 除春季S1站外, 均符合海水水质第二类标准(国家环境保护局, 2004)。营养盐如无机氮的适量增加能促进浮游植物增殖, 为底栖动物提供丰富的食物来源, 进而提高其多样性水平(刘坤等, 2016; 杨雪等, 2016), 秋季湾外较低的多样性应受其他因素的影响。相关分析表明悬浮物与底栖动物丰度和多样性指数呈极显著负相关。基于距离的线性模型DistLM分析大型底栖动物群落与环境因子关系发现, 悬浮物能显著的解释各季节大型底栖动物群落分布。海水悬浮物浓度可直接或间接的对海洋生物产生影响, 尤其是生活在海洋底层、运动能力较弱的底栖生物(宋伦等, 2012)。高浓度悬浮物会导致底栖生物种类明显减少, 尤其是滤食性且对环境变化敏感的棘皮动物(郑琳, 2006)。秋季, 湾外底层海水悬浮物浓度最高, 且显著高于春季, 大型底栖动物多样性相应最低。聚类分析和MDS分析结果显示, 湾外秋季和春季大型底栖动物群落结构存在显著差异。秋季沉积食性者占绝对优势地位, 如短吻铲荚螠, 而春季滤食性的倍棘蛇尾和中华倍棘蛇尾占较大优势地位。因此, 底层海水无机氮和悬浮物浓度的季节差异是导致该海域春季大型底栖动物群落与其他季节差异的主要原因。

此外, 通过对大型底栖动物群落与环境因子之间的关系分析可知, 所测环境因子共同作用仅能解释该海域大型底栖动物群落分布74.8%的变化, 其群落分布可能受其他未测因素影响。群落结构分析结果显示, 海陵湾内大型底栖动物秋、冬两季无显著差异, 其他季节间均存在显著差异。文昌鱼丰度季节间的差异可能是造成湾内大型底栖动物群落季节差异的主要原因。秋、冬季海陵湾湾内有较多文昌鱼分布, 而春季仅出现少量文昌鱼, 夏季文昌鱼则完全消失。通过同步底拖网渔获量数据可知, 秋冬季渔获量在四季最低, 且以少量杂食性且偏植食性的黄斑篮子鱼Siganus oramin以及以虾、蟹类为食的皮氏叫姑鱼Johnius belengeri出现为主(张军晓, 2008)。而春夏季则出现大量肉食性鱼类, 尤其是以文昌鱼为食的多鳞鱚Sillago sihama仅在春季出现(卢伙胜等, 2008)。因此, 捕食压力的增加可能是文昌鱼在春、夏季数量减少的主要原因。

4 结论

(1) 共鉴定大型底栖动物64种, 4季均以环节动物种类数最多, 软体动物次之。不同季节间优势种有所差异, 仅倍棘蛇尾为周年优势种。平均丰度和生物量分别为213ind./m²和15.4g/m², 其中丰度以春季最高为248ind./m², 夏季最低为167ind./m², 而生物量则以秋季最高为28.0g/m², 春季最低为2.4g/m²; 其平面分布总体呈湾内高于湾外的趋势。底栖动物均匀度和Shannon-Wiener多样性指数分别为0.95—1.00和1.56—4.07, 其中时间分布规律明显, 春季最高, 秋季最低; 空间上, 两者无明显分布差异。

(2) 底栖动物群落结构的时空差异显著。沉积物类型和水深是导致湾内和湾外存显著差异的主要原因; 底层海水无机氮、悬浮物浓度和捕食压力可能是导致季节变化的主要因素。

致谢 中国水产科学研究院南海水产研究所刘永博士、林琳博士、肖雅元、韦芳三和林华剑协助外业调查和实验分析, 谨此致谢!