浮游植物是海洋中重要的初级生产者, 是海洋食物网的基础环节, 对海洋生态系统的物质循环和能量流动起着关键作用。同时, 浮游植物群落能快速对生活环境的变化作出响应, 是评价海洋生态系统健康状况的一种重要指标(马威等, 2016)。它们的快速增殖、聚集会导致生态系统结构与功能的破坏, 这种生态异常现象就称作赤潮, 国际上更多地称其为有害藻华(harmful algal blooms, HABs)(俞志明等, 2019)。目前, 赤潮具有暴发规模加大、持续时间更长、致灾效应加重和全球扩张明显的新特点, 对水产养殖业、滨海旅游业、海洋生态系统及人类健康都有着严重的危害, 俨然成为环境生态领域的研究热点(林森杰等, 2019; 俞志明等, 2019)。但是, 赤潮生物有些有毒, 有些无毒, 形成的赤潮规模不一, 目前判定赤潮生物的标准尚未统一。

南海(South China Sea, SCS)又称为中国南海或南中国海, 位于23°30′N-2°30′S, 99°10′E-121°50′E, 在印太交汇区(Indo-Pacific Convergence Region)的北部, 面积约365万km², 平均水深1212 km, 是由9个国家围绕的半封闭海域, 也是世界上最大的边缘海之一, 对中国有重要的政治及经济意义(王正等, 2017; 林森杰等, 2019)。南海属于热带海洋性季风气候, 具有极其复杂的生态环境, 包含多个不同类型的典型生态系统, 如河口、海湾、上升流、深海等, 区域性特征明显(凌娟等, 2012; 李冬融等, 2014)。目前学者对南海海域赤潮的研究主要集中在浮游植物暴发的环境因子方面, 认为主要因素包括海洋环流、海表的风向风速、海表水温的变化以及光照强度等, 对于沿岸海域, 水体的富营养化则是赤潮形成的关键因素(王素芬等, 2010; 王正等, 2017)。

各种类型的海流以及冲淡水对没有自主活动能力的浮游植物的分布影响很大(蔡文贵等, 2005)。南海环流有季节变化和西向强化两个主要特征, 具体表现为: 冬季, 整个南海呈一个气旋式环流; 夏季, 南海北部仍为气旋式环流, 南部则转变为反气旋式环流(李立, 2002)。南海北部上层流场主要由广东沿岸流(Guangdong Coastal Current)、黑潮入侵流套(Kuroshio Loop Current)、东沙海流(Dongsha Current)、南海暖流(SCS Warm current)和吕宋海流(NW Luzon Coastal Current)组成(周庆杰, 2015)。受季风、黑潮和地形等因素的影响, 南海还呈现出多涡结构, 中尺度涡旋也是影响浮游植物生长的重要环境因子(何映晖等, 2009; 王正等, 2017)。除表层环流之外, 南海有韩江、珠江、红河、湄公河4条主要河流注入, 导致河流入海口水体营养物质丰富, 水质肥沃, 有利于浮游植物的生长繁殖, 为赤潮的发生提供了很好的物质基础(王素芬等, 2010)。另外, 季风诱导产生上升流, 上升流从海水下层带来的富营养化水体, 也是导致浮游植物赤潮的重要因素之一(Wang et al, 2014; Wei et al, 2018)。

富营养化是引发赤潮的具体原因之一, 叶绿素浓度则是最主要的赤潮特征参数, 受营养盐分布的制约(姜德娟等, 2018)。水体中氮、磷营养盐大约以16:1的原子数比例被浮游植物吸收, 比值相差越远, 硅藻种类越少, 浮游植物群落结构随之改变(吕颂辉等, 1994a; 朱根海等, 2003)。李冬融等(2014)发现, 甲藻适应能力强于硅藻, 在营养盐丰富的海区, 硅藻占有绝对优势; 在营养盐匮乏的海区, 甲藻更具群落竞争优势。整体来讲, 南海是一个典型的寡营养海区, 但是河口和近岸受人类活动影响较大, 加上沉积物释放, 营养盐含量较高, 大大地促进了赤潮的暴发; 中央海盆区, 营养盐结构变化范围则较小(袁梁英, 2005; 赵春宇等, 2016)。相对的, 南海叶绿素浓度分布基本呈现近岸高、中央海盆区低的特征, 在中央海盆区的叶绿素浓度分布基本一致(赵辉等, 2005)。

温度、盐度的分布极大地影响着浮游植物的分布情况。南海海水表面温度(sea surface temperature, SST)年平均值为21-23℃, 水温季节变化明显: 6-8月水温大多在28℃以上, 10月至次年2月为降温期。冬季水温不利于藻类生长, 有利于抑制赤潮的发生, 夏季水温较高, 河流径流加大, 输入河口海域的营养盐及有机物较高, 有利于藻类的生长繁殖, 藻类多样性指数也高(刘玉等, 1995)。但是在温度较高(大于30℃)的表层, 营养盐被耗尽, 底部营养盐受跃层的阻挡补充不到上层, 浮游植物生长受限, 丰度低。所以, 夏季南海海域浮游植物丰度与水温存在显著的负相关关系(朱根海等, 2003)。另外, 气候变化如全球变暖也会影响赤潮的发生规模、发生频率和分布情况等(Tang et al, 2004; Hallegraeff, 2010)。南海夏季表层盐度则大体呈均匀分布, 约为33.4-34.2。南海海域浮游植物丰度与盐度存在显著的负相关关系(朱根海等, 2003)。

除了上述因子, 南海海域赤潮还受其他物理、化学和生物因子(浮游植物之间竞争、浮游动物的摄食、病源生物的寄生)的综合影响, 赤潮暴发的环境机理还有待深入探究(薛冰等, 2016; 王正等, 2017; 林森杰等, 2019)。

对于南海海域浮游植物和赤潮生物的研究, 目前主要是通过各种生态调查航次来实现, 但是各个调查结果的分析是相对独立的。因此, 本文对近30年间(1987-2018)南海海域涉及浮游植物调研的44个航次数据进行了统计和比较分析, 对南海海域赤潮发生情况和赤潮物种的生物多样性进行了综述, 在充分发挥航次数据价值的同时, 为未来对南海海域浮游植物及赤潮物种进行系统性的分子分析提供支撑。

1 南海海域的赤潮及其影响

南海独特的地理环境和气候条件创造了大量的生物多样性和可观的遗传资源。然而, 沿海城市经济和人口的增长、城市化进程的发展、资源消耗的增加, 以及能源生产和资源开采时高污染技术的使用, 都给南海生态环境造成了巨大的压力, 引起了海洋生态系统的退化, 也增加了赤潮发生的次数(Wang et al, 2008)。南海海域赤潮的发生具有区域性、季节性、年际性以及藻种差异性等特点(王素芬等, 2010)。

南海海域的赤潮暴发时间显示显著的季节性。在南海海域北部海区, 赤潮暴发时间主要集中在3-5月份, 东部海区在5-7月份, 西部海区在7月份, 而南部海区在全年都会发生(王素芬等, 2010)。2000年前, 南海海域记录的赤潮发生次数全国最高, 主要集中在广东沿海各大海湾, 以及珠江口附近。据统计, 1933-1989年发生的245次赤潮事件中, 南海共记录196起(占80%), 次数明显多于黄渤海, 呈现从南向北递减的区域分布特征, 这与世界各地赤潮多发生在比较温暖的海域这一特点相一致(梁松等, 2000)。20世纪90年代以后, 南海海域赤潮事件明显增多, 其中1991年、1997年和1998年都有较大规模的赤潮暴发。1997年11-12月, 广东饶平柘林湾发生大规模球形棕囊藻(Phaeocystis globosa)赤潮, 持续数月, 导致1700 hm²的养殖面积, 9400格网箱, 约6万t产量受损, 直接经济损失达6556万元(黄长江等, 1999); 1998年3-4月, 南海海域暴发大规模米氏凯伦藻(Karenia mikimotoi)赤潮, 持续近1个月, 造成网箱养殖鱼类的大量死亡, 直接经济损失达3.5亿元(梁松等, 2000)。1997-2006年, 历年发生于粤东、粤西、珠江口海域的球形棕囊藻赤潮不同程度地损害了水产养殖业, 引起学者的广泛关注(齐雨藻等, 2007)。Liu等(2005)研究了球形棕囊藻赤潮暴发过程中, 浮游生物群落的多样性和变化; Hai等(2010)通过对越南中南部沿岸上升流水域球形棕囊藻赤潮的研究, 提出了球形棕囊藻单体生长的概念模型。进入21世纪后, 南海海域的赤潮现象呈继续攀升的态势, 根据自然资源部南海局的公报, 2001-2018年, 发生赤潮事件超过326次。其中, 2004年为暴发高峰期, 共计有11起, 累计面积近506km², 最严重的3次赤潮造成直接经济损失约为6.5万元; 2006年发生在广东珠海桂山港网箱养殖海域和粤西湛江港网箱养殖区的2次赤潮导致养殖鱼类大量死亡, 直接经济损失逾100万元(齐雨藻, 2008)。另外, Li等(2019)利用GIS对1980-2016年广东沿海赤潮事件的时空特征进行了研究, 结果记录到337次赤潮事件, 多发生在大鹏湾, 其次是大亚湾西海岸, 少数发生在广东东西海岸。

南海海域气候条件适宜, 赤潮物种种类繁多, 为赤潮的形成提供了丰富的种源选择。吴瑞贞等(2007)发现, 1980-1995年间, 由夜光藻引发的赤潮次数占该时段总数的43.9%, 而1996-2004年间, 引发南海赤潮的主要生物种则是中肋骨条藻(Skeletonema costatum)、锥状斯氏藻(Scrippsiella trochoidea)及球形棕囊藻等(齐雨藻, 2008)。

对于南海海域赤潮的成因, 许多学者进行了综合的调查和分析, 认为主要因素包括海洋环流、海表的风向风速、海表温度的变化以及光照强度等, 对于沿岸海域, 水体的富营养化则是赤潮形成的关键因素(王素芬等, 2010; 王正等, 2017)。对于南海海域赤潮的形成机制, 还有待更深入的研究。

2 南海海域的浮游植物 2.1 南海航次调查

航次采样调查是一种直接有效的研究海域浮游植物的手段, 通过科学地设计采样季节和站位, 我们可以全面系统地认识海域浮游植物种类组成、优势种、赤潮物种及季节动态、生物地理分布, 整个海域物种多样性等。不同于模拟分析、模型预测等理论研究, 航次调研是一种实时的现场记录, 所以历史航次的记录数据十分珍贵, 为比较研究浮游植物种类的动态变化提供了很有价值的参考。

本文对1987-2018年间, 涉及海洋浮游植物调研的44个南海航次(附表 1)进行了统计分析。相关科研人员均采用显微镜镜检方法对航次样品进行了分类鉴定, 记录了大量的浮游植物(附表 2)和赤潮物种(附表 3)。港湾受陆源污染影响大、水体交换不良、同时受到养殖设施及养殖管理活动的影响, 往往成为赤潮高发区, 因此在20世纪80年代及90年代初期, 齐雨藻、吕颂辉、钱宏林、梁松等学者就开始对南海各大港湾进行浮游植物与赤潮物种的研究, 包括湛江港、水东港、雷州湾、镇海湾、海陵湾、安铺港、广海湾、大鹏湾。90年代往后, 除了对赤潮高发港湾区的持续研究, 航次调研范围逐渐扩大, 尤其是针对南海北部的调查迅速增多, 主要集中在109°-120°E, 18°-23°N, 个别大尺度调研则几乎覆盖整个南海, 极大地丰富了南海浮游植物及赤潮物种的信息, 也为研究物种多样性和生物地理分布提供了重要参考(图 1)。统计的航次前后跨越30余年, 覆盖四季, 这为研究南海浮游植物及赤潮物种组成的年际变化, 季节变迁都提供了珍贵的资料。

2.2 南海历史航次的浮游植物概况

据统计, 44个航次共鉴定到500种浮游植物、65个仅鉴定到属的未定种和1个未定类的三深碎裂藻(Ebria tripartita)。其中, 硅藻最多, 有289种和37个未定种, 占总数的57.6%; 甲藻次之, 有186种和21个未定种, 约占36.6%; 剩下不到6%的浮游植物则由12种和4个未定种的蓝藻、6种和1个未定种的金藻、3种和2个未定种的绿藻、4种定鞭藻及三深碎裂藻组成。

在NCBI数据库中检索这500种浮游植物的分子鉴定信息, 结果仅有163种(32.6%)的18S rDNA分子标记的全序列(>1600 bp)得到解析。由此可见目前数据库中的全长18S rDNA序列数据还很不全面, 南海海域中的大部分浮游植物尚未得到系统的分子鉴定和比较分析。通过质量筛选, 利用其中161种浮游植物的全长18S rDNA序列构建系统进化树(图 2a)。这161种浮游植物聚类到7个门, 以硅藻种类最多(99个), 其次是甲藻(51个)。

在历次航次调查中出现频率最高的浮游植物包括菱形海线藻(Thalassionema nitzschioides)、中肋骨条藻、洛氏角毛藻(Chaetoceros lorenzianu)、柔弱拟菱形藻(Pseudo-nitzschia delicatissma)和拟旋链角毛藻(Chaetoceros pseudocurvisetus) (图 2b, 2c)。这些优势种大多是大个体或长链状, 一定程度上能反映南海海域浮游植物对环境形态的适应: 首先, 细长的形态可以增加细胞表面积/体积比, 有利于营养盐的吸收, 特别是对磷酸盐等限制性营养盐的吸收, 在下沉的过程中, 这些长链细胞由于搅动可以比短小细胞具有更大的细胞营养盐通量; 其次, 大细胞形态有利于抵御下沉, 使细胞长时间停留在真光层进行光合作用; 另外, 大而长的细胞或细胞群体不容易被摄食, 是对浮游动物摄食压力的一种对抗(乐凤凤等, 2006; 徐宗军等, 2011)。

2.3 南海航次调查结果比较分析

航次数据的积累有助于研究浮游植物种类的年际变迁, 本文对各个航次浮游植物物种组成之间的相似性进行了比较分析, 发现不同航次报道的物种数目相差较大, 浮游植物物种的相似度不高, 没有任何1种浮游植物出现在所有44个航次的调查结果中(图 3a)。这种差异可能源于多个因素, 比如航次调查目的不同, 对物种的关注存在偏向性; 航次开展的季节、海域范围(图 1)和站位设置存在较大差异; 航次采样方法和样品处理手段多样, 对浮游植物粒径过滤情况不一致; 传统形态学鉴定过程中主观因素带来较强的干扰等。

硅、甲藻丰度的比率是一个重要的结构指数, 可以从侧面体现出水体的环境特征, 比率大的海区一般具有较高的生产力和较高的浮游植物丰度(柯志新等, 2011)。据文献报道, 我国多个海域出现硅藻占比下降, 甲藻组成逐步上升的情况, 如长江口海域(Li et al, 2010; Jiang et al, 2014; Yang et al, 2014)、渤海海域(孙军等, 2005; 孙雪梅等, 2016; 栾青杉等, 2018)、胶州湾海域等(杨东方等, 2004)。但是针对南海海域, 尚无类似的报道。为了探究南海是否也存在硅、甲藻组成的变迁规律, 本文统计了所有44个航次报道的甲藻和硅藻数目, 分析结果显示, 几乎所有航次记录的硅藻都多于甲藻, 且随时间变化, 硅藻组成并没有显示逐步下降的趋势, 甲藻组成也没有显示逐步上升的趋势, 浮游植物组成中硅藻和甲藻的相对组成没有显示出明显的变化(图 3b)。当然, 这个分析结果同样受上述众多因素的影响, 随着基于分子标记(比较宏条形码分析)等定量分析的广泛使用(陈楠生, 2020), 南海海域浮游植物组成应该能够得到更加准确的判断。

3 南海海域的赤潮物种

赤潮物种的存在是赤潮发生的基础(吕颂辉等, 1993a)。本文系统整理了南海海域的44个航次的调查结果, 发现了149个赤潮物种, 其中硅藻74种, 甲藻63种, 金藻5种, 定鞭藻3种, 蓝藻3种, 以及未定类的三深碎裂藻, 南海赤潮物种较多, 是南海水域赤潮发生的潜在因素。不同航次报道的赤潮物种的种类和数目差异均较大, 并且没有任何1个赤潮物种出现在所有44个航次的调查结果中(图 4a)。据统计, 南海海域中的优势赤潮物种包括广温广布种如菱形海线藻、中肋骨条藻, 近岸暖水种如洛氏角毛藻、尖刺拟菱形藻(Pseudo-nitzschia pungens)和柔弱拟菱形藻(图 4b, 4c), 其中, 在至少5个航次中检测到的赤潮物种有67个(表 1)。

本文综合44个航次得到了149个赤潮物种, 数目远多于以前的记录, 原因之一在于如何界定赤潮物种。但梁松等(2000)认为, 无论哪种界定, 中国赤潮物种种类的数量分布都是从南到北递减的, 而且南海产毒的赤潮物种种类也多于东海、黄海和渤海。在过去的40年中, 南海海域主要的赤潮物种可能发生了变化, 吴瑞贞等(2007)发现, 在1980-1995年间的赤潮事件中, 由夜光藻引发的赤潮次数占该时段总数的43.9%, 而到1996-2004年间, 引发南海赤潮的主要原因种是中肋骨条藻、锥状斯氏藻和球形棕囊藻(齐雨藻, 2008)。根据自然资源部南海局公告, 2009-2018年间, 球形棕囊藻、夜光藻、锥状斯氏藻等是南海海域的主要赤潮物种。

3.1 菱形海线藻

菱形海线藻是温带沿岸性、世界广布性种, 在中国海域均产(杨世民等, 2006)。细胞长30-116 μm, 宽5-6 μm, 以胶质相连成星形或锯齿状群体。壳环面呈狭棒状, 直或略为弯曲, 壳面呈棒状, 两端圆钝。壳缘有非常细小的刺, 壳上两侧有短条纹, 壳面两端各具1个细小的黏液孔。色素体数量多, 呈颗粒状(郭皓, 2004)。已有研究发现南海沉积硅藻中菱形海线藻的群落结构与原有的温度变化记录具有较好的一致性, 是较好的古温度指示种(刘腾飞, 2015)。在44个航次调查中, 31次记录到了菱形海线藻, 但是只在1992年10月深圳大鹏湾海域有报道过菱形海线藻赤潮(梁玉波, 2012)。

3.2 中肋骨条藻

中肋骨条藻是广温广盐的典型代表种类, 在世界范围内广布, 以沿岸最多, 中国海域均产(杨世民等, 2006)。藻体细胞呈透镜形或短圆柱型, 直径6-7 μm。壳面圆而鼓起, 着生一圈细长的刺, 相邻细胞通过对应的刺相连成直链状群体。细胞间隙长短不一, 往往大于细胞本身的长度。色素体较大, 有1-10个, 但通常2个, 位于壳面, 各向一面弯曲, 2个以上时, 色素体为小颗粒状。细胞核位于中央, 有增大孢子(郭皓, 2004; 杨世民等, 2006)。中肋骨条藻为中国沿海主要的赤潮物种之一, 在南海多个港湾都为优势种之一(Liu et al, 2005)。1933年首次在我国海域发现中肋骨条藻赤潮, 至2009年, 共记录到142次, 累积面积逾26350 km², 1998-2009年每年都有发生, 呈上升趋势。其中, 2005年, 累计面积最大, 超过7600 km²; 2006和2007年, 频次最高, 各为22次, 其后呈下降趋势(梁玉波, 2012)。但是, 根据中国海洋灾害公报, 直至2019年仍然每年都发生中肋骨条藻赤潮。44个航次调查中, 中肋骨条藻记录到27次, 包括1987年(钱宏林等, 1993; 吕颂辉等, 1993a, b, 1994a, b, c, d)、1990-1992年(齐雨藻等, 1995)、1993年(刘玉等, 1995)、1998年(朱根海等, 2003)、2004年(乐凤凤等, 2006; 孙军等, 2007; 李涛等, 2010)、2007年(林强等, 2011; 柯志新等, 2011)、2009年(马威等, 2014)、2010年(龚玉艳等, 2012; 马威等, 2016)、2014年(薛冰等, 2016)、2015-2016年(何瑞等, 2018; 苏家齐等, 2018)。

虽然中肋骨条藻不产生毒素, 但其大量繁殖, 消耗水体溶解氧, 引起海水变色并产生反应性醛, 严重威胁海洋生物, 破坏生态系统的稳定性, 给水产养殖业带来巨大的经济损失(Ou et al, 2008)。另外, 中肋骨条藻可在细胞体内合成DMSP(藻类的一种硫代谢产物, 是二甲基硫DMS的前体), 其转化成的DMS从海洋排向大气, 能使雨水的pH值下降, 是酸雨的重要贡献者, 与气候变化问题密切相关(李涛等, 2010)。

3.3 洛氏角毛藻

洛氏角毛藻是温带至热带近岸性种、世界广布性种, 在中国海域均产, 夏、秋季数量很多。藻体细胞壳面呈狭椭圆形, 扁平, 中央部分略凹或略凸, 壳环面为长方形, 四角尖, 细胞间隙为多角形或椭圆形。细胞链直而短, 宽10-80 μm, 角毛和细胞链轴成垂直或倾斜伸出, 链内角毛粗壮, 生有小刺和粗点纹, 端角毛较链内角毛稍粗。每个细胞有4-10个色素体, 呈小板状(杨世民等, 2006)。据梁玉波(2012)统计, 2006年7月6-11日, 海南陵水县近岸海域发生1次洛氏角毛藻和大洋角管藻构成的赤潮, 面积22 km²; 2007年7月25-31日, 象山港横山码头至西泽码头发生1次洛氏角毛藻与扭链角毛藻构成的赤潮, 面积170 km²。本文统计的44个南海航次一共记录到洛氏角毛藻22次, 包括1987年(钱宏林等, 1993; 吕颂辉等, 1993a, b, 1994a, b, c, d)、1990-1992年(齐雨藻等, 1995)、1993年(刘玉等, 1995)、1998年(朱根海等, 2003)、2004年(乐凤凤等, 2006; 孙军等, 2007; 李涛等, 2010)、2007年(林强等, 2011; 柯志新等, 2011)、2008年(凌娟等, 2012)、2010年(龚玉艳等, 2012; 马威等, 2016)、2012年(李冬融等, 2014)、2014年(薛冰等, 2016)、2015-2016年(何瑞等, 2018; 苏家齐等, 2018)。

3.4 尖刺拟菱形藻

尖刺拟菱形藻是典型的贫氮贫磷、高温低盐性种类, 分布于世界各地, 我国近海均有报道(何瑞等, 2018)。藻细胞长梭形, 两端尖, 长80-134 μm, 宽3.7-9.0 μm, 具有点条纹。细胞末端相连成链, 相连部分达细胞长度的1/4-1/3。每个细胞有2个色素体, 位于细胞核两侧(梁玉波, 2012)。尖刺拟菱形藻是我国常见的赤潮物种, 能产生一种被称为软骨藻酸(Domoic acid)的失忆性贝毒, 毒素在贝体中富集, 人体摄入后会产生头晕、呕吐和健忘等症状, 严重的可导致死亡。1987年加拿大东部一海湾发生尖刺拟菱形藻赤潮后, 因食用富集软骨藻酸的贝类, 造成100人中毒、3人死亡。在我国南海大鹏湾, 尖刺拟菱形藻常年分布, 以夏季数量最高, 是该地主要赤潮生物之一(吕颂辉等, 1993b)。在本文统计的44个航次调查中, 共发现尖刺拟菱形藻18次, 包括1987年(钱宏林等, 1993; 吕颂辉等, 1993a, b, 1994a, b, c, d)、1990-1992年(齐雨藻等, 1995)、1998年(朱根海等, 2003)、2004年(乐凤凤等, 2006; 孙军等, 2007; 李涛等, 2010)、2007年(林强等, 2011; 柯志新等, 2011)、2009年(李欣等, 2012)、2014年(薛冰等, 2016)、2015-2016年(何瑞等, 2018; 苏家齐等, 2018)。

3.5 柔弱拟菱形藻

柔弱拟菱形藻是世界广布性种。形态上与尖刺拟菱形藻很相似, 但细胞较小, 长45.0-85.4 μm, 宽2.2-3.0 μm, 没有点条纹。相邻细胞相连部分最少为细胞长度的1/7。色素体有2个, 呈片状, 位于细胞核的两边, 有增大孢子。1993-2009年, 我国近岸海域发生柔弱拟菱形藻赤潮4次, 主要集中在福建沿岸海域, 发生在5月、8月和9月(梁玉波, 2012)。南海海域柔弱拟菱形藻丰度较高, 在44个航次调查中, 共发现15次, 但是根据自然资源部南海局公报, 仅在2013年有引发赤潮的记录。

3.6 球形棕囊藻

球形棕囊藻是一种全球广布性物种, 具有复杂的异型生活史, 兼有单细胞和胶质囊体两种形态, 可相互转换, 并存在有性生殖过程。游泳单细胞个体微小, 直径3-9 μm, 为球形或近球形, 有2条长鞭毛和1根粗短的定鞭毛, 有三种形态: 具鞭毛细胞(二倍体)、不动细胞(群体内或游离, 二倍体)和小动孢子(单倍体)。群体胶质囊为球形或近球形, 成千个不动细胞分散地包埋在囊体周缘, 直径在数百微米(μm)至数毫米(mm)间(齐雨藻等, 2001; 沈萍萍等, 2018)。球形棕囊藻赤潮在南北极、大西洋温带沿海及港湾、北海沿岸等频发, 但随着全球气候异常和水域富营养化的加剧, 发生记录不断扩展, 在阿拉伯海、中国南海北部和越南等热带-亚热带海域均有大规模的暴发, 且频率逐年增加、危害日趋严重(黄长江等, 1999; 沈萍萍等, 2018)。中国沿海球形棕囊藻赤潮具有暴发规模大、持续时间长、发生频率高且危害大的显著特点。1997年10月-1998年2月, 中国东南沿海首次暴发了大规模的球形棕囊藻赤潮, 覆盖范围从福建泉州厦门以南至广东汕尾海域, 面积超过3000 km², 最长持续时间达到6个月。其后在福建、广东、广西、海南、河北及天津等省市沿海陆续暴发多起(沈萍萍等, 2018)。从2002年开始, 每年至少发生2次, 发生频次和面积呈上升趋势, 在2007年达到最大值(8次), 面积超过440 km² (梁玉波, 2012)。据不完全统计, 1997-2017年间, 南海北部共发生球形棕囊藻赤潮50起, 面积超过10000 km² (沈萍萍等, 2018)。根据中国沿海球形棕囊藻赤潮暴发的时间和地点, 可大致分为9个不同的地理分布株: 渤海株、福建株、汕头株、香港株、珠海株、深圳株、湛江株、北海株及海南株, 但是目前关于中国沿海球形棕囊藻的起源问题, 尚有很大的争论(沈萍萍等, 2018)。

球形棕囊藻具有溶血毒素, 1992年挪威暴发的棕囊藻赤潮对鳕鱼幼体产生了毒害效应(郭皓, 2004; 何瑞等, 2018)。有研究发现, 球形棕囊藻的胶质囊能向外释放可溶性有机碳, 在水面形成泡沫, 使得使海洋生物窒息而亡。另外, 棕囊藻胶质囊还含有大量类似黏多糖的有机物, 其衰败遗留下来的大量营养盐会改变生态系统原有的能流和物流, 使生物群落遭受到长时间的影响。球形棕囊藻死亡后产生的大量二甲基硫化物(dimethylsulfide)是全球大气流通的主要组成部分及酸雨的重要影响因素之一(黄长江等, 1999; 沈萍萍等, 2018)。

3.7 夜光藻

夜光藻是世界广布性种, 是营游泳生活的冷水性种类。藻细胞较大, 直径约200-2000 μm, 形态近于球形。细胞壁透明, 由2层胶状物质组成, 表面有许多微孔。口腔位于细胞前端, 有1条长触手。细胞背部有一个杆状器, 使细胞作前后游动。细胞核呈小球形, 由中央淡红色原生质包围。夜光藻有眼点, 能产生生物荧光(郭皓, 2004)。夜光藻耐温耐盐上限较高, 为中国沿海最主要的赤潮物种之一(吕颂辉等, 1993a)。1993-2019年, 我国近岸均有夜光藻赤潮发生。吴瑞贞等(2007)收集了1980-2004年7月发生于南海的164次赤潮事件, 在147次有原因种记录的赤潮事件中, 有44次是由夜光藻引发的。另外, 夜光藻可产生三甲胺, 能通过食物链传递并聚集在鱼虾、贝类体内, 人类食用会有中毒危险。

3.8 锥状斯氏藻

锥状斯氏藻是近岸性种、世界分布性种。藻细胞呈梨形, 长16-36 μm, 宽20-23 μm。上锥部有突起的顶端, 下锥部呈半球形。横沟宽, 位于中央, 纵沟未达下端及上壳。孢囊呈球形至卵圆形, 钙质, 多刺, 不同孢囊个体间刺的长度有变化(郭皓, 2004)。1998年我国首次发生锥状斯氏藻赤潮, 到2009年, 共记录有30次, 累计发生面积超过5466 km²。期间, 除1999年, 其余各年份均有发生, 发生频次和面积总体呈上升趋势(梁玉波, 2012)。根据自然资源部南海局公报, 南海海域2010-2018年间, 发生面积大于0.1 km²的锥状斯氏藻赤潮有13次。

4 结论与展望

本文通过对南海海域历史航次资料的整理汇总, 主要得到以下几点结论:

(1) 南海独特的地理环境和气候条件使得海域浮游植物的生物多样性很高。在过去30多年内完成的44个航次调查中, 均以硅藻最多, 甲藻次之, 并且在结合时间序列比较分析时, 没有发现明显的硅、甲藻组成的演替现象。菱形海线藻是航次中出现次数最多的物种。另外丰度较大的还有中肋骨条藻和洛氏角毛藻。

(2) 南海海域赤潮现象具有特殊性和典型性, 赤潮物种种类十分丰富。44个航次共统计到149个赤潮物种, 包括硅藻74种, 甲藻63种, 金藻5种, 定鞭藻3种、蓝藻3种和三深碎裂藻。其中, 菱形海线藻、中肋骨条藻、洛氏角毛藻、尖刺拟菱形藻以及柔弱拟菱形藻是航次统计出来的主要赤潮物种。除此之外, 根据自然资源部南海局公告, 球形棕囊藻、夜光藻、锥状斯氏藻等也是南海海域的重要赤潮物种。

(3) 南海海域历史航次资料较为丰富, 但是可以用来进行比较分析的数据还是很少, 可比性还有待提高。主要原因在于: 第一, 在航次采样上, 调查站位、时间、方法以及样品处理方式等迥异, 造成航次物种数目和种类差异都很大; 第二, 在样品鉴定上, 传统的形态学方法难以鉴定尺寸较小的浮游植物, 不能充分区分形态相似的隐存种, 并且研究人员经验不一, 主观干扰性强, 造成数据质量参差; 第三, 目前数据库中, 相关物种的代表性分子标记(如18S rDNA, 28S rDNA, ITS, cox1, rbcL)序列数量有限, 严重限制了物种间的比较分析, 以及对宏条形码分析结果的解读。

因此, 在今后的工作中, 我们应该在范围上争取达到更大的覆盖, 丰富南海浮游植物, 尤其是赤潮物种的生物多样性信息。另外, 加强航次采样站位、季节等设计的科学性, 以及采样方法的优化统一。注重提高航次样品鉴定的准确性, 将基于形态学方法的研究与基于分子生物学方法的研究相结合。其次, 对南海浮游植物, 特别是赤潮物种进行系统性的分析, 获得重要分子标记(如18S rDNA)的序列信息, 丰富数据库, 促进宏条形码分析方法在研究南海赤潮中的利用。

目前, 纯粹基于形态观察的浮游植物研究策略逐步被综合利用形态观察和分子分析的研究策略所代替(陈楠生, 2020)。近年来, 分子分析方法迅速发展, 基于DNA分子标记扩增和测序的宏条形码分析方法(metabarcoding analysis)逐渐应用到野外样本的研究中, 并已取得很多有益的结果。比如, Liu等(2017)将形态学观察和基于18S rDNA V2-V3区的高通量测序分析相结合, 发现黄海和东海海域的寄生性甲藻在高通量测序方法中占优势, 却在形态学研究中被忽略, 可见分子分析方法能够弥补传统形态学研究的不足。我们通过采用具有高分辨率和高特异性的分子生物学方法, 同时结合传统镜检方法, 对数据进行深入而准确的分析, 全面揭示自然样本中物种的组成及丰度, 从而掌握南海海域浮游植物, 尤其是赤潮物种的变化规律, 并且有望对南海赤潮的暴发作出预测, 进而针对性地防范, 降低赤潮带来的经济损失。

电子附件材料:

附表 1、附表 2、附表 3见http://dx.doi.org/10.11693/hyhz20200900263