海洋科学  2019, Vol. 43 Issue (5): 19-26   PDF    
http://dx.doi.org/10.11759/hykx2019011001

文章信息

刘洪艳, 王珊. 2019.
LIU Hong-yan, WANG Shan. 2019.
海洋沉积物中异化铁还原细菌还原重金属Cr(Ⅵ)研究
Characteristics of chromate reduction by Fe(Ⅲ) reduction using mixed bacteria from marine sediment
海洋科学, 43(5): 19-26
Marina Sciences, 43(5): 19-26.
http://dx.doi.org/10.11759/hykx2019011001

文章历史

收稿日期:2019-02-11
修回日期:2019-04-14
海洋沉积物中异化铁还原细菌还原重金属Cr(Ⅵ)研究
刘洪艳, 王珊     
天津市海洋资源与化学重点实验室, 天津科技大学 海洋与环境学院, 天津 300457
摘要:利用异化铁还原细菌处理Cr(Ⅵ)是重金属污染修复领域的一个新兴研究方向。本文以海洋沉积物中异化铁还原混合菌群为研究对象,分析铁还原细菌异化铁还原性质对重金属Cr(Ⅵ)还原效率的影响。菌群异化铁还原性质的实验结果表明,以柠檬酸铁和氢氧化铁为不同电子受体时,菌群异化铁还原的效率存在差异,培养体系累积Fe(Ⅱ)浓度分别为85.08 ±5.85 mg/L和32.55 ±4.78 mg/L。电子受体对混合菌群组成的影响主要表现在,以柠檬酸铁和氢氧化铁为电子受体时,混合菌群多样性Shannon指数分别是4.615和4.158,较对照组高(Shannon指数3.735)。异化还原Fe(Ⅲ)培养体系中,细菌种群的优势菌属是Clostridium,属于梭菌目Clostridiales,表明梭菌是参与Fe(Ⅲ)还原的主要优势菌。菌群异化铁还原性质对Cr(Ⅵ)还原效率影响的实验结果表明,柠檬酸铁为电子受体,细菌在Fe(Ⅲ)浓度为1 120 mg/L时异化铁还原效率高,并且还原Cr(Ⅵ)达100%。氢氧化铁为电子受体,Fe(Ⅲ)浓度1 680 mg/L时,异化铁还原Cr(Ⅵ)效率高(72%),是对照组4倍。研究结果为进一步应用微生物治理重金属Cr(Ⅵ)污染提供理论依据。
关键词海洋沉积物    异化铁还原细菌    菌群组成    Fe(Ⅲ)还原    Cr(Ⅵ)还原    
Characteristics of chromate reduction by Fe(Ⅲ) reduction using mixed bacteria from marine sediment
LIU Hong-yan, WANG Shan     
Tianjin Key Laboratory of Marine Resources and Chemistry, College of Marine and Environmental Sciences, Tianjin University of Science & Technology, Tianjin 300457, China
Abstract: Indirect Cr(Ⅵ) reduction by dissimilar Fe(Ⅲ)-reducing bacteria are considered an important process for the protection of Cr(Ⅵ)-polluted environments. This study aimed to investigate the characteristics of microbial Cr(Ⅵ) reduction by dissimilar Fe(Ⅲ)-reducing bacteria from marine sediment. Characteristic of Fe(Ⅲ) reduction by mixed bacteria using different electron acceptors was determined. The differences in Fe (Ⅲ)-reducing activity of the mixed culture using ferric citrate and ferric hydroxide as electron acceptors indicated that the Fe(Ⅱ) concentrations of the culture were 85.08 ±5.85 mg/L and 32.55 ±4.78 mg/L, respectively. The effect of electron acceptors on the microbial community of the mixed culture indicated that bacterial diversity, with Shannon indeces of 4.615 and 4.158 in the mixed culture with added Fe(Ⅲ), was higher than that of the control with a Shannon index of 3.735 without added Fe(Ⅲ). Sequencing data analysis showed that the dominant populations were Clostridium in the mixed culture under Fe(Ⅲ)-reducing conditions. The Cr(Ⅵ) reduction ratios in the mixed culture were determined in both the presence and absence of Fe(Ⅲ). Results showed that the highest ratio of Cr(Ⅵ) reduction was almost 100% at ferric citrate concentrations of 1120 mg/L. When the ferric hydroxide concentration was 1680 mg/L, Cr(Ⅵ) reduction was achieved at 72% under Fe(Ⅲ) reducing conditions, which increased Cr(Ⅵ) reduction by a factor of four compared with that of the control group with no adding of Fe(Ⅲ). The reduction of Cr(Ⅵ) was clearly stimulated by Fe(Ⅲ) reduction with the addition of Fe (Ⅲ) as an electron acceptor. These results indicated that dissimilar Fe(Ⅲ)-reducing bacteria could improve the rate of Cr(Ⅵ) reduction, which could, in turn, provide evidence for the application of microorganism to the treatment of heavy metal Cr(Ⅵ) pollution.
Key words: marine sediment    Fe (Ⅲ)-reducing bacteria    microbial community    Fe (Ⅲ) reduction    Cr (Ⅵ) reduction    

异化铁还原细菌是一类以Fe(Ⅲ)为电子受体, 并将Fe(Ⅲ)还原成Fe(Ⅱ)的微生物总称[1]。异化铁还原作用是自然界中一种十分重要的生物地球化学过程, 在异化还原Fe(Ⅲ)过程中, 异化铁还原细菌不仅影响环境中铁元素的价态变化, 还能够影响一些重金属元素的价态形式。微生物异化铁还原过程通过参与铀氧化还原循环, 即由微生物异化铁代谢产生Fe(Ⅱ)以非生物方式还原U(Ⅵ), 最终导致毒性较大且溶解度大容易扩散的U(Ⅵ)转化成为毒性较小U(Ⅳ), 解决重金属铀污染[2-3]。异化铁还原细菌能够在还原Fe(Ⅲ)同时将As(Ⅲ)氧化形成As(Ⅴ), 相比较As(Ⅲ)毒性, 氧化产物As(Ⅴ)毒性较小, 从而减轻砷污染的问题[4]。Si等研究表明[5], 异化铁还原菌Geobacter sulfurreducens能够介导甲基汞(MeHg)的产生, HgCl2的初始浓度为500 nmol/L时, 该菌株可累计获得MeHg浓度为177 nmol/L。可见, 微生物介导铁还原过程可以有效降低金属污染, 是重金属污染修复领域的一个新兴研究方向[6]

铬污染是一种典型重金属污染类型。重金属铬存在Cr(Ⅵ)和Cr(Ⅲ)两种价态, 其中, Cr(Ⅲ)的毒性较Cr(Ⅵ)降低100倍。Wielinga等研究发现[7], 当铁氧化物存在时, 菌株Shewanella alga BrY还原Cr(Ⅵ)为Cr(Ⅲ)的速率和效率明显提高。Xu等利用异化铁还原细菌还原Fe(Ⅲ)生成Fe(Ⅱ), 进而再以非生物方式将Cr(Ⅵ)还原为Cr(Ⅲ), 达到去除废水中目的Cr(Ⅵ)[8]。在微生物燃料电池中, 对于Cr(Ⅵ)去除率, 加入Fe(Ⅲ)是未加Fe(Ⅲ)的1.6倍[9]。杜艳影等研究表明[10], 异化铁还原作用能够促进并加速菌株Shewanella oneidensis MR-1对Cr(Ⅵ)的还原, Cr(Ⅵ)还原率从空白组(未加Fe(Ⅲ))88%提高至实验组100%(加Fe(Ⅲ))。铬还原细菌采用直接还原重金属Cr(Ⅵ)为Cr(Ⅲ), 从而解决重金属Cr(Ⅵ)污染问题[11]。异化铁还原细菌则采用间接还原的方式还原重金属Cr(Ⅵ), 电子受体Fe(Ⅲ)在异化铁还原过程中产生Fe(Ⅱ), Fe(Ⅱ)作为还原剂将Cr(Ⅵ)还原为Cr(Ⅲ)。

在自然环境中, 除了细菌直接酶促生物还原铬, 非生物方式的铬还原也占据十分重要地位[12], 而异化铁还原细菌还原重金属Cr(Ⅵ)过程包括了生物-非生物还原过程。在自然环境的还原条件下, 可能存在Cr(Ⅵ)还原产物的复杂混合物, 这将影响环境中关于Cr(Ⅵ)还原效率的精确预测[13]。因此, 了解异化铁还原细菌的菌群组成以及异化铁还原性质, 对于评估异化铁还原细菌还原重金属Cr(Ⅵ)的可行性至关重要。海洋沉积物因其特殊的厌氧环境而成为铁还原微生物的重要生境, 微生物还原产生的Fe(Ⅱ)参与海洋中的生物过程[14]。利用海洋沉积物中微生物异化铁还原过程治理重金属污染, 具有重要意义[15]。本文以渤海底泥为研究材料, 厌氧富集异化铁还原细菌, 并分析异化铁还原性质及其对重金属Cr(Ⅵ)的还原效率。旨在为利用微生物介导的异化Fe(Ⅲ)还原治理重金属污染提供实验依据。

1 材料与方法 1.1 混合菌群的富集培养

海洋沉积物样品采自于渤海(塘沽海域)。沉积物样品进行厌氧富集培养, 培养基成分为(g/L):葡萄糖20.00, 胰蛋白胨4.00, MgCl2 0.10, NaCl 4.00, L-半胱氨酸0.50, K2HPO4 1.50, pH值7.00 ± 0.50。称取沉积物样品10.00 g于150 mL血清瓶中, 加入100 mL富集培养基和1.0 mL人工合成Fe(OH)3溶液, 合成步骤见参考文献[16]。充氮气10 min, 保证血清瓶内无氧培养环境, 泥浆混合物于120 r/min, 30℃恒温培养72 h。富集培养步骤重复3次。

1.2 菌群组成分析

培养结束, 提取菌群基因组DNA。采用通用引物515F: GTGCCAGCMGCCGCGGTAA和806R: GGACTACHVGGGTWTCTAAT对细菌进行16S rRNA V4区PCR扩增。反应条件为: 98℃预变性2 min, 98℃变性10S, 55℃退火45S, 72℃延伸1 min, 25个循环, 72℃最终延伸10 min。PCR产物进行电泳检测后, 对目的DNA条带进行产物回收。使用建库试剂盒(TruSeq® DNA PCR-Free Sample Preparation Kit)进行DNA文库的构建, 采用Qubit和Q-PCR对文库进行定量。文库合格, HiSeq2500 PE250进行上机测序。基于Illumina HiSeq测序平台, 根据所扩增16S区域特点, 利用双末端测序(Paired-End)方法, 构建小片段文库进行双末端测序, 通过对Reads拼接过滤, OTUs(Operational Taxonomic Units)聚类, 进行物种注释及丰度分析。测序由北京诺禾致源生物信息科技有限公司完成。

1.3 异化铁还原性质分析

Fe(Ⅲ)分别以可溶性(柠檬酸铁)和不可溶性[人工合成Fe(OH)3]添加到富集培养基中。间隔12 h取样, 测定菌体生长量OD600及培养液Fe(Ⅱ)浓度, 绘制菌群在不同Fe(Ⅲ)形态条件下细胞生长和Fe(Ⅲ)还原性质随时间变化曲线。

1.4 Cr(Ⅵ)的还原

设置初始Cr(Ⅵ)浓度: 0, 10, 20, 30, 40, 50 mg/L。将菌株分别接种于不同Cr(Ⅵ)浓度的培养基, 测定菌株细胞生长量OD600, 蛋白质含量及培养液剩余Cr(Ⅵ)浓度, 分析Cr(Ⅵ)浓度对菌株细胞生长的影响。设置不同初始Fe(Ⅲ)浓度: 0, 280, 560, 1120, 1680, 2240 mg/L, 分别添加至含铬浓度为20 mg/L培养基中, 测定菌群细胞生长量OD600, 培养液生成Fe(Ⅱ)浓度及Cr(Ⅵ)还原率, 分析Fe(Ⅲ)还原性质对Cr(Ⅵ)还原的影响。

1.5 分析方法

利用分光光度计(752PC, 上海光谱有限公司)测定培养液在600 nm吸收值, 指示细菌细胞生长。菌群蛋白质含量测定根据考马斯亮蓝G250染色法。异化还原Fe(Ⅲ)性质通过测定培养液中产生Fe(Ⅱ)浓度表示。采用邻菲啰啉分光光度法测定Fe(Ⅱ), 计算Fe(Ⅱ)浓度, 具体步骤参考文献[17]。采用二苯碳酰二肼分光光度法测定培养液Cr(Ⅵ)浓度[12], 步骤:取1.0 mL培养液, 离心(3 000 g, 5 min), 上清液0.5 mL, 与1.0 mL DPC显色剂混合, 加蒸馏水定容至5 mL, 反应10 min, 测定反应液在波长540 nm处吸收值, 利用标准曲线计算出培养液中Cr(Ⅵ)浓度。Cr(Ⅵ)还原率的计算根据公式:还原率=(Ci–Cf)/Ci×100%, 其中Ci代表初始Cr(Ⅵ)浓度(mg/L), Cf代表终止Cr(Ⅵ)浓度(mg/L)。

2 结果与讨论 2.1 菌群异化铁还原性质分析

设置可溶性Fe(Ⅲ)(柠檬酸铁)和不可溶性Fe(Ⅲ) (氢氧化铁)两组实验条件, 分析Fe(Ⅲ)形态对菌群异化铁还原性质的影响, 见图 1。不同Fe(Ⅲ)形态对细菌异化铁还原性质的影响表现在, 混合菌群以柠檬酸铁为电子受体时, 培养体系累积产生Fe(Ⅱ)浓度为85.08 ± 5.85 mg/L; 当菌群利用氢氧化铁为电子受体时, 其累积Fe(Ⅱ)浓度为32.55 ± 4.78 mg/L。由此可见, 菌群更容易利用可溶性Fe(Ⅲ)作为电子受体进行异化铁还原过程。这可能是由于不同电子受体条件下的电子传递链的组分不同, 导致电子传递途径存在差异[18]。异化铁还原细菌最容易利用的电子受体是络合态Fe(Ⅲ)和可溶性Fe(Ⅲ), 其次是弱晶体Fe(Ⅲ)氧化物, 而Fe(Ⅲ)氧化物晶体是最难利用, 不同形态Fe(Ⅲ)作为电子受体, 影响其对异化铁还原细菌呼吸获能过程[19]。对于不接种菌株的空白组, 在60 h培养时间内, 培养液中都没有测定出Fe(Ⅱ)浓度。这表明培养液中累积Fe(Ⅱ)浓度, 是菌株以Fe(Ⅲ)为电子受体异化铁还原过程中累积产生。

图 1 电子受体对混合菌群异化Fe (Ⅲ)还原性质的影响 Fig. 1 Effect of different electron acceptors on Fe(Ⅲ)- reducing characterization of the mixed culture
2.2 混合菌群组成分析

不同电子受体下, 高通量测序分析菌群组成, 见图 2。在无添加Fe(Ⅲ)空白对照组中, 检测到78 291个门, 77 268个属和53 262种细菌, 在属水平上, 前3个优势属分别为芽孢乳杆菌属Sporolactobacillus, 类芽孢杆菌属Paenibacillus, 梭菌属Clostridium_ sensu_stricto_12, 相对丰度分别为36.7%, 16.3%和14.7%;在柠檬酸铁为电子受体的实验组, 检测到75 837个门, 71 871个属和12 627种细菌, 前3个优势属分别为梭菌属Clostridium_sensu_stricto_12, 芽孢乳杆菌属Sporolactobacillus, 芽孢杆菌属Bacillus, 相对丰度分别为25.4%, 23.1%和22.6%;在氢氧化铁为电子受体的实验组, 检测到75 006个门, 73 526个属和50 444种细菌, 前3个优势属分别芽孢乳杆菌属Sporolactobacillus, 梭菌属Clostridium_sensu_stricto_ 1, 梭菌属Clostridium_sensu_stricto_12, 相对丰度分别为24.8%, 15.4%和13.9%。在以Fe(Ⅲ)为电子受体的培养体系中, 异化铁还原混合菌群显著富集优势菌是Clostridium, 该菌隶属梭菌目Clostridiales, 变形菌门Firmicutes, Wang XJ等[20]研究发现, 梭菌能够利用多种电子受体进行细胞生长。在可溶性柠檬酸铁为电子受体条件下, 菌群的多样性指数最高(shannon指数4.615);在以氢氧化铁为电子受体时, 混合菌群多样性指标shannon指数相对降低, 为4.158。这表明异化铁还原过程中, 混合菌群利用电子受体柠檬酸铁进行生长的效率更高。这可能是因为混合菌群进行异化铁还原时, 相比较不溶性铁, 更易利用可溶性铁进行细胞生长。

图 2 不同电子受体培养下菌群在属水平上的分类组成(A无添加Fe(Ⅲ); B柠檬酸铁; C氢氧化铁) Fig. 2 Bacterial community compositions, at genus levels, of the mixed cultures under different electron acceptors (A) without adding Fe(Ⅲ); (B) adding citric acid iron; (C) adding iron hydroxide
2.3 含铬条件下混合菌群生长及菌群组成 2.3.1 菌群生长

设置不同Cr(Ⅵ)浓度: 0, 10, 20, 30, 40, 50 mg/L, 分析Cr(Ⅵ)对菌群生长的影响, 见图 3。在低浓度Cr(Ⅵ)(0~10 mg/L)条件下, 富集培养的混合菌群细胞能够正常生长。Cr(Ⅵ)浓度为10 mg/L时, 菌群细胞密度OD600为0.23 ± 0.02, 菌群蛋白质含量19.22 ± 1.85 mg/L, 对Cr(Ⅵ)还原率达到29%。随着Cr(Ⅵ)浓度增加, 较高Cr(Ⅵ)浓度(20~30 mg/L)条件下, 混合菌群细胞生长表现出明显抑制。当Cr(Ⅵ)20 mg/L时, 菌群细胞生长受到严重抑制, Cr(Ⅵ)还原率只有18%。菌群在30 mg/L Cr(Ⅵ)时基本停止生长。伍迪等报道了粘质沙雷氏菌对Cr(Ⅵ)浓度耐受范围, 当Cr(Ⅵ)达到20 mg/L时, 菌株细胞生长受到严重抑制, 30 mg/L Cr(Ⅵ)导致菌株停止生长[21]。Cr(Ⅵ)浓度大于5 mmol/L, 对海洋沉积物腐殖质还原菌生长明显抑制[22]。可见, Cr(Ⅵ)作为一种重金属污染物, 严重抑制细胞生长, 对微生物产生毒害抑制作用大。

图 3 Cr(Ⅵ)浓度对菌群细胞生长及Cr(Ⅵ)还原率影响 Fig. 3 Effects of Cr(Ⅵ) concentration on Cr(Ⅵ) reduction and cell growth by the mixed culture
2.3.2 菌群组成分析

固定Cr(Ⅵ)浓度为20 mg/L, 分别添加置不同电子受体的培养体系中, 分析重金属Cr(Ⅵ)对细菌菌群组成的影响, 见图 4。高通量测序分类结果表明, 不含Fe(Ⅲ)的空白对照组, 即含铬培养条件下混合菌群优势菌属发生改变, 空白对照组中芽孢乳杆菌属Sporolactobacillus(36.7%)和类芽孢杆菌属Paeni ba cillus(16.3%)丰度下降明显, 分别为1.9%和1.2%, 而且其他菌属的相对丰度也明显下降。含铬实验组中, 优势菌属是梭菌属Clostridium_sensu_stricto_6相对丰度提高, 达到22.2%。

图 4 混合菌群在属水平上相对丰度的变化 Fig. 4 Variation of relative abundance by the mixed culture at genus levels

由此可见, Cr(Ⅵ)的添加明显减少了混合菌群的组成种类, 菌群多样性下降明显, 优势菌属被替代。在含Cr(Ⅵ)培养环境中, 由于Cr(Ⅵ)对细胞的毒害效应, 生存竞争逐渐加剧, 竞争能力较弱的Bacillus菌属逐渐被竞争能力较强的Clostridium所取代, 成为绝对优势类型。以Fe(Ⅲ)为电子受体的培养体系, 无论是柠檬酸铁还是氢氧化铁为电子受体, Cr(Ⅵ)的添加没有显著改变菌群优势菌的组成。异化铁还原细菌产生的Fe(Ⅱ)以非生物方式, 即是一种化学作用将Cr(Ⅵ)还原为Cr(Ⅲ)。反应式为: 3Fe2++HCrO4+8H2O=3Fe(OH)3+ Cr(OH)3+5H+。以解除Cr(Ⅵ)对细胞毒害效应[23]。因此, Cr(Ⅵ)的添加没有明显改变异化铁还原细菌菌群组成。异化铁还原细菌还原重金属Cr(Ⅵ)包含着生物-非生物氧化还原过程, 这将拓展Cr(Ⅵ)还原机制的研究。

2.4 异化铁还原性质对Cr(Ⅵ)还原效率的影响

Fe(Ⅲ)浓度对异化铁还原菌群细胞生长及还原Cr(Ⅵ)的影响见图 5, 固定Cr(Ⅵ)浓度20 mg/L。空白组(未添加Fe(Ⅲ))菌群细胞生长指标OD600值只有0.10 ± 0.01。细胞生长在含铬环境中受到显著抑制。异化铁还原细菌还原Cr(Ⅵ)效率随着柠檬酸铁添加而显著提高。浓度为1 120 mg/L时, 异化铁还原细菌还原Cr(Ⅵ)效率达100%, 是对照组5.6倍。以氢氧化铁为电子受体时, 在设置Fe(Ⅲ)浓度范围内, 异化铁还原细菌细胞生长及还原Cr(Ⅵ)效率随着氢氧化铁浓度增加表现出先提高后降低规律。Fe(Ⅲ)浓度为1680 mg/L时, 菌群细胞生长及还原Cr(Ⅵ)效率最高, OD600 = 0.44 ± 0.02(图中未显示)及还原率72%。继续提高氢氧化铁浓度, 异化铁还原细菌细胞生长及还原Cr(Ⅵ)效率并没有随之提高, OD600 = 0.35 ± 0.03 (图中未显示)及还原率67%。这可能是由于高浓度Fe(Ⅲ)可能对菌株细胞表面产生阻碍摩擦, 最终影响细菌生长及异化铁还原过程[24]。可见, 异化铁还原细菌还原Cr(Ⅵ)效率与异化铁还原过程关系紧密。Fe(Ⅱ)来源于异化铁还原过程并作为还原剂影响Cr(Ⅵ)转化, 从而能有效还原Cr(Ⅵ)并解除Cr(Ⅵ)对细胞生长的毒害抑制作用[25]

图 5 Fe(Ⅲ)浓度对异化铁还原细菌还原Cr(Ⅵ)的影响 Fig. 5 Effects of Fe(Ⅲ) concentration on Cr(Ⅵ) reduction by Fe(Ⅲ)-reducing bacteria
3 结论

混合菌群富集于海洋沉积物, 菌群能利用不同形态Fe(Ⅲ)作为电子受体进行异化铁还原。以可溶性柠檬酸铁和不可溶性氢氧化铁为电子受体时, 累积Fe(Ⅱ)浓度分别为85.08 ± 5.85 mg/L和32.55 ± 4.78 mg/L。在柠檬酸铁和氢氧化铁为电子受体培养体系中, 细菌种群优势属组成基本一致, 相对丰度存在差异, 优势菌属Clostridium, 属于梭菌目Clostridiales, 表明梭菌是参与Fe(Ⅲ)还原的主要优势菌。无添加Fe(Ⅲ)时, 菌群在含不同初始Cr(Ⅵ)浓度培养条件下细胞生长量都有不同程度降低, 特别是当Cr(Ⅵ)浓度高于20 mg/L时, 重金属Cr(Ⅵ)对菌群细胞生长的抑制作用显著。添加不同浓度Fe(Ⅲ), 菌群利用异化铁还原过程间接还原Cr(Ⅵ)。柠檬酸铁为电子受体, Fe(Ⅲ)浓度1120 mg/L时, 异化铁还原细菌还原Cr(Ⅵ)效率达100%。菌群利用氢氧化铁作为电子受体, Fe(Ⅲ)浓度1680 mg/L, 还原Cr(Ⅵ)效率较高, 是对照组4倍。利用微生物的异化铁还原过程间接还原重金属Cr(Ⅵ), 是利用微生物解决重金属Cr(Ⅵ)污染的重要方式。

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