庙岛群岛位于黄渤海交汇处, 连接山东半岛和辽东半岛。庙岛群岛由32个岛屿、25个岛礁组成, 岛陆面积56 km², 海岸线长146.41 km, 群岛南北纵列于渤海海峡。岛屿是兼具海陆双重性质的脆弱生态系统, 近年来, 水产养殖、海上运输、海岛旅游等产业快速发展, 日益频繁的人类活动对海岛生态系统的影响愈加强烈^[1-3]。大型底栖动物在海洋生态系统中能量流动和物质循环等环节起着重要作用, 其多数种类活动能力有限, 区域性强, 对不利环境条件的趋避能力差, 因此大型底栖动物的物种组成、数量变动以及群落结构等能够较准确地反映其栖息环境的长期变化, 常被作为海洋底质环境的生物监测指标^[4-7]。因此, 监测和评估日益频繁的人类活动对大型底栖动物群落的影响就显得尤为重要。

潮间带地处海陆相接处, 陆地与海洋的理化因子交替影响, 环境变化剧烈^[8]。近年来, 中国潮间带大型底栖动物的研究有了较大的发展, 其中针对山东半岛潮间带的调查较为全面, 包括胶州湾沿岸潮间带^[9-12]和烟台、威海沿岸潮间带^{[8, 13]},针对庙岛群岛的潮间带及附近潮下带海域也进行了调查^{[1-2, 14-16]}。为了使调查结果具有全面性和代表性, 本研究根据庙岛群岛的地理分布情况, 由南向北设置站点, 对潮间带和潮下带大型底栖动物进行调查研究。本研究旨在了解庙岛群岛大型底栖动物的物种组成、多样性、群落结构等生态特征现状, 为研究该区域潮间带和潮下带底栖生物的演变规律以及人类活动的影响提供资料参考。

1 材料和方法 1.1 调查站位

本研究根据庙岛群岛的地理特点, 对10个岛屿的潮间带大型底栖动物进行定性和定量调查, 包括南长山岛、庙岛、大黑山岛、钓鱼岛、高山岛、车由岛、砣矶岛、大钦岛、南隍城岛和北隍城岛(图1); 对7个岛屿的潮下带大型底栖动物进行定量调查, 由南向北分别为南长山岛、大黑山岛、车由岛、高山岛、砣矶岛、小钦岛和南隍城岛。

1.2 样品采集和处理方法

潮间带定量采集方法如下: 用0.25 m²的采样框确定采样范围, 拣取样框内所有大型底栖动物, 然后挖取框内底泥(深度约30 cm), 用孔径0.5 mm的筛网筛选, 将获得的大型底栖动物用75%酒精溶液固定和保存。庙岛群岛各潮间带较窄, 故本调查的采样点设置未区分高、中、低潮带, 在每个站点选择3个有代表性的采样点, 获得样品合并为1个, 作为该站样品。潮下带定量采集方法如下: 潜水(Scuba diving)采集, 在各潮下带调查站点(平均水深25 m, 平均离岸距离120 m)下潜至海底, 用0.25 m²采样框确定采样范围, 拣取样框表面的动物放入孔径 0.5 mm的筛绢袋内带出水面, 在每个站点进行4至5次采集, 获得样品合并为一个, 作为该站样品。定量采集的同时在该站点附近采集定性样品。在实验室内对所获得样品在体视解剖镜下(OLYMPUS SZX2, 日本东京)进行鉴定、计数、湿重称质量(HANGPING牌 JA2003, 精度为1 mg的电子天平, 中国上海), 计算物种数、丰度和生物量。样品的采集和处理等均按照《海洋调查规范》^[17](GB/T12763.6—2007)进行。

1.3 数据处理

本文通过计算优势度^[18]来划分优势种, 大型底栖动物优势度的计算公式如下:

$ Y = \left( {{n_i}/N} \right) \times {f_i}, $

(1)

式中N为样品中所有物种的总个体数, n_i为第i种的个体数, f_i为该种在所有站点出现的频率, 当优势度Y>0.02时, 该种即为优势种。

采用Shannon-Wiener指数(H′)、Margalef丰富度指数(D)和Pielou均匀度指数(J′)对大型底栖动物群落多样性进行分析^[19-21], 计算公式如下:

Shannon-Wiener多样性指数:

$ H' = - \sum {P_i}{\log _2}{P_i}, $

(2)

Margalef丰富度指数:

$ D=S-1 / \log _2 N, $

(3)

Pielou均匀度指数:

$ J' = H'{\log _2}S, $

(4)

公式(2)~(4)中, S为样品中总物种数, N为样品中总个体数, P_i为第i种的个体数与该样品中底栖动物总个体数的比值。

构建物种-站位丰度矩阵, 首先对定量调查数据矩阵进行平方根转换, 然后计算Bray-Curtis相似性矩阵, 采用等级聚类分析(CLUSTER)和非参数多维标度排序(nMDS)进行群落结构分析, 使用相似性百分比SIMPER分析群落相似性和不相似性的主要贡献种^[22]。

本文中, 优势度的计算使用Microsoft EXCEL 2013软件完成, 多样性指数的计算和群落结构分析使用PRIMER 6.0软件完成。

2 结果 2.1 种类组成

2022年8月在10个站位进行潮间带定量样品采集, 共鉴定大型底栖动物52种(表1)。其中甲壳动物最多(17种), 占总物种数的32.69%; 多毛类动物和软体动物次之(分别为16和15种), 分别占30.76%和28.84%; 其他类群动物(4种)占7.55%。同时进行的潮间带定性样品采集, 共鉴定得到大型底栖动物43种(表1)。

在7个潮下带站位进行潜水采集, 共鉴定大型底栖动物39种(表2)。其中软体动物最多(26种), 占总物种数的66.67%; 甲壳动物次之(6种), 占15.38%; 棘皮动物(4种)、多毛类动物(1种)和其他类群动物(2种)分别占10.26%、2.56%和5.13%。

2.2 优势种

潮间带及潮下带的大型底栖动物优势种及优势度见表3。本次潮间带定量采集的优势种包括施氏玻璃钩虾、平背蜞、潮间海钩虾、单齿螺和仙居虫, 其中施氏玻璃钩虾的优势度最高(Y=0.071)。潮下带潜水定量采集的优势种包括紫贻贝、东方缝栖蛤、锈凹螺和海燕, 其中紫贻贝的优势度(Y=0.384)远高于其他优势物种, 为绝对优势种。

2.3 丰度与生物量

潮间带及潮下带调查中各站点大型底栖动物的丰度和生物量见表4。

2022年8月, 潮间带大型底栖动物定量采集样品中, 丰度平均值为234个/m²(图2a), 最高值(441个/m²)出现在庙岛站, 最低值(57个/m²)出现在大钦岛站。整体而言, 庙岛、南隍城岛、砣矶岛、车由岛站丰度较高(301~441个/m²), 大钦岛、南长山岛站丰度较低, 其余各站位(北隍城岛、大黑山岛、钓鱼岛) 丰度相近(表2)。以各站位类群的丰度占比来看(图2c), 有3个站位(大钦岛、南隍城岛、北隍城岛)甲壳动物丰度占比最大, 原因是大钦岛、北隍城岛有较多的潮间海钩虾, 南隍城岛有较多的施氏玻璃钩虾; 有3个站位(砣矶岛、南长山岛、大黑山岛)多毛类动物丰度占比最大, 因砣矶岛采集到了较多的多齿沙蚕(Nereis multignatha), 南长山岛和大黑山岛采集到了较多的仙居虫; 庙岛、钓鱼岛、车由岛软体动物丰度占比最大, 因庙岛采集到了大量的纵带滩栖螺(Batillaria zonalis), 钓鱼岛、车由岛采集到了较多的单齿螺和短滨螺(Littorina brevicula)。

潮间带生物量平均为82.82 g/m², 最高值出现在庙岛站(329.25 g/m²), 其次为车由岛(292.9 g/m²), 最低值出现在大钦岛站(0.16 g/m²)(图2b)。整体而言, 除庙岛因采集到大量的纵带滩栖螺和车由岛采集到较多的单齿螺和平背蜞而有较高的生物量外, 其余各站位的生物量介于0.16~31.66 g/m²。以各站位类群的生物量占比分布来看(图2d), 2022年8月潮间带定量采集样品中, 有6个站位(南长山岛、大黑山岛、钓鱼岛、大钦岛、北隍城岛、南隍城岛)甲壳动物生物量占比最大, 庙岛站位软体动物生物量占比最大, 砣矶岛站位多毛类动物生物量占比最大。

2022年8月, 潮下带大型底栖动物定量采集样品中, 丰度平均值为180.2个/m²(图3a), 最高值(807个/m²)出现在砣矶岛, 因在此站采集到了较多的紫贻贝和东方缝栖蛤; 高山岛次之(310个/m²); 其余各站位丰度较低, 最低值(2个/m²)出现在南隍城岛。以各站位类群的丰度占比分布来看, 南隍城岛软体动物和其他类群动物的丰度占比相当, 其余7个潜水采样站位, 软体动物丰度占比最大(图3c)。

潮下带生物量平均值为708.02 g/m²(图3b), 范围介于73.44~3 171.11g/m², 最高值出现在高山岛站(3 171.11 g/m²), 其中长牡蛎(Crassostrea gigas)贡献了较高的生物量。其余各站位的生物量介于73.44~ 663.80 g/m²。以各站位类群的生物量占比分布来看, 除高山岛和砣矶岛软体动物的生物量占比最高外, 其余潜水采样站位其他类群动物的生物量占比高(图3d)。

2.4 多样性

潮间带及潮下带调查中各站点的物种数(S)、Shannon-Wiener多样性指数(H′)、Margalef丰富度指数(D)和Pielou均匀度指数(J′)的具体数值如表5所示。

2022年8月, 潮间带定量采集调查大型底栖动物的物种数、Shannon-Wiener指数、Margalef丰富度指数和Pielou均匀度指数的分布见图4。各站位物种数介于4~20种, 平均为10种, 车由岛、庙岛、砣矶岛较多, 分别为20、18和13种。Shannon- Wiener指数介于0.570~2.001, 平均为1.187, 最大值位于车由岛; Margalef丰富度指数的范围是0.741~3.329, 平均为1.723, 最大值位于车由岛; Pielou均匀度指数介于0.232~0.823, 平均为0.540, 最大值位于钓鱼岛。

2022年8月, 潮下带定量采集调查底栖动物的物种数、Shannon-Wiener指数、Margalef丰富度和Pielou均匀度指数分布见图5。各站位物种数介于2~23种, 高山岛、车由岛、小钦岛物种数较多, 分别为23、12、9种, 其余站位物种数为2~8种。Shannon-Wiener指数介于0.575~2.086, 平均为1.288, 最大值位于车由岛; Margalef丰富度指数的范围是1.046~3.835, 平均为2.138, 最大值位于高山岛; Pielou均匀度指数介于0.277~1, 平均为0.670, 最大值位于南隍城岛。

2.5 群落结构分析

潮间带和潮下带群落结构聚类分析和nMDS分析结果见图6和图7, nMDS分析的stress值分别为0.1和0.01, 表明样本的排序结果具有很好的代表性。根据20%的相似性水平, 潮间带大型底栖动物可划分为4个群落。砣矶岛、北隍城岛组成群落Ⅰ; 车由岛、钓鱼岛、大黑山岛、南长山岛组成群落Ⅱ; 大钦岛、南隍城岛组成群落Ⅲ; 庙岛组成群落Ⅳ。One-way ANOSIM检验表明4个群落的总体差异显著(Global R=0.911, P=0.001)。SIMPER分析表明, 潮间带群落Ⅰ的主要贡献种为潮间海钩虾(贡献率为29.47%)、平背蜞(29.47%)和肉球近方蟹(Hemigrapsus sanguineus)(24.07%); 群落Ⅱ的主要贡献种为平背蜞(44.21%)、仙居虫(24.28%)和多齿围沙蚕(Perinereis nuntia)(17.39%); 群落Ⅲ的主要贡献种为施氏玻璃钩虾(75.96%)和粗毛裂虫(Syllis amica)(24.04%); 群落Ⅳ只有一个站位, 无法通过SIMPER分析来确定贡献种, 该群落数量最多的物种为纵带滩栖螺。

根据20%相似性水平, 潮下带大型底栖动物可划分为3个群落。南隍城岛组成群落Ⅰ; 高山岛、砣矶岛组成群落Ⅱ; 小钦岛、车由岛、大黑山岛和南长山岛组成群落Ⅲ。One-way ANOSIM检验表明 3个群落的总体差异显著(Global R=1, P=0.001)。SIMPER分析表明, 潮间带群落Ⅱ的主要贡献种为紫贻贝(贡献率为69.22 %)和东方缝栖蛤(14.40%); 群落Ⅲ的主要贡献种为锈凹螺(43.53%)和海燕(31.87%); 群落Ⅰ只有一个站位, 无法通过SIMPER分析来确定贡献种, 该群落数量最多的物种为海燕和虾夷盘扇贝(Patinopecten yessoensis)。

3 讨论 3.1 与庙岛群岛的历史调查对比

本次潮间带定量调查共鉴定大型底栖动物52种, 其中甲壳动物最多(17种), 多毛类动物和软体动物次之(分别为16和15种); 大型底栖动物平均丰度为234个/m², 平均生物量为82.82 g/m²。本研究与庙岛群岛的历史调查对比见表6。WANG等^[2]于2007年6月在长岛14个潮间带站点进行了大型底栖动物调查, 共发现大型底栖动物68种, 以软体动物(32种)和甲壳动物(19种)为主, 平均物种数为9种, 平均丰度和生物量分别为1 383个/m²和372.41 g/m²。本研究调查的10个岛屿中有5个岛屿与WANG等^[2]的调查重合。与WANG等^[2]的调查结果相比, 本次调查发现的大型底栖动物总物种数、平均丰度和生物量均较少, 但平均物种数(10种)与WANG等^[2]的调查结果相近(14个站点, 平均物种数9种), 且物种数占比较高的均为软体动物和甲壳动物。

王金宝等^[14]在2015年—2016年期间, 对庙岛群岛的3个潮间带进行了4个季度月的底栖生态调查, 共采集到81种大型底栖动物, 其中夏季29种, 软体动物最多(11种), 甲壳动物次之(9种), 平均丰度为118.97 ind./m², 平均生物量为128.03 g/m², 绒螯近方蟹(Hemigrapsus penicillatus)、平背蜞、短滨螺、紫贻贝和肉球近方蟹在夏季为优势种。与王金宝^[14]等的调查相比, 本研究采集到的物种数较少, 但都具有夏季软体动物和甲壳动物种类较多的特点。本研究获得的潮间带大型底栖动物平均丰度较高, 但平均生物量较低, 推测原因是本次调查在3个岛屿(大钦岛、南隍城岛、北隍城岛)的潮间带采集到了较多的钩虾, 在3个岛屿(砣矶岛、南长山岛、大黑山岛)的潮间带采集到了较多的多毛类动物个体, 钩虾和多毛类动物生物量较小, 因而造成平均丰度较高而平均生物量较低的特点。

庄树宏等^[15]对1999年4月南长山岛、北长山岛和大黑山岛3个岛屿潮间带调查数据进行分析, 发现软体动物和甲壳动物是主要类群, 东方小藤壶(Chthamalus challengenri)、牡蛎(Ostrea spp.)和短滨螺为优势度排名前三的大型底栖动物。甲壳动物和软体动物为主要类群的特点与本研究相同, 优势种与本研究不同。

赵瑞^[16]于2012年11月—2013年8月对南长山岛和北长山岛潮间带和潮下带大型底栖动物进行了4次调查, 共获得大型底栖动物87种(夏季29种), 软体动物种数最多(35种), 多毛类动物次之(28种), 甲壳动物20种。赵瑞^[16]调查采集到的多毛类动物较多, 故其调查所得的平均生物量远低于本研究, 仅1.01 g/m², 而平均丰度远高于本研究, 达1 499个/m²。

本研究采用潜水采集的方式进行潮下带大型底栖动物的采集, 潮下带定量调查共鉴定大型底栖动物39种, 低于潮间带定量调查, 其中软体动物最多(26种), 潮下带平均丰度为180.2个/m², 平均生物量为708.02 g/m², 潮下带优势种为紫贻贝、东方缝栖蛤(Hiatella orientalis)、锈凹螺(Chlorostoma rustica)等。徐兆东等^[1]通过采泥器采集的方式在2012年—2013年期间, 对庙岛群岛南部海域进行了4个季度的底栖生态调查, 共采集到大型底栖动物164种, 远高于本研究中潮下带采集到的大型底栖动物物种数; IRI结果分析表明, 主要的优势种是多毛类动物, 也不同于本研究中优势种的分析结果。潜水和采泥器采集两种方式涉及的水深、采集位置、采集方法原理等有很大不同, 导致采集到的大型底栖动物在物种组成、数量、优势种等方面也有很大差异。

3.2 与邻近海域潮间带调查对比

韩庆喜等^[8]在2009年—2010年对烟台潮间带进行了调查, 共采集到大型底栖动物111种, 多毛类动物(40种)和甲壳动物(37种)是主要类群, 分别占据了群落总物种数的36.04%和33.33%。韩庆喜等^[8]的调查所采集到的物种数远高于本调查, 且多毛类动物的物种数较多, 其中6种多毛类动物为优势种, 这与调查区域为泥沙质或泥质的底质条件有关, 而本调查底质多为砾石和粗砂。

黄慧等^[13]在山东荣成镆铘岛潮间带进行了4个季度月的大型底栖动物调查, 共采集到大型底栖动物92种, 其中甲壳动物最多(33种), 软体动物和多毛类动物次之(28和22种), 平均丰度329.67个/m², 平均生物量为81.74 g/m²。本调查的物种数和平均丰度均低于黄慧等的调查, 但平均生物量要高, 说明相对于该调查, 本调查采集到了较多个体重量较大的物种。甘志彬等^[23]在2009~2010年期间的4个季度月对山东半岛宁津沿岸潮间带的6个站位进行了调查, 共采集到大型底栖动物45种, 其中甲壳动物种类最多(20种), 软体动物次之(14种); 4个季度的绝对优势种是钩虾类。本次潮间带定量调查的优势种优势度排名前三的是施氏玻璃钩虾、平背蜞和潮间海钩虾, 这与宁津沿岸潮间带钩虾类是绝对优势种的特点一致。

与邻近海域潮间带调查的比较中可以看出(表7), 庙岛群岛与周边海域潮间带大型底栖动物在群落种类组成和优势种等方面有较大差别。

致谢: 感谢中国科学院海洋研究所的孙忠民、董栋、马林、龚琳、甘志彬、寇琦、房雪枫、王雁、吴怡宏、孔德明、邹文、王来福, 以及刘昕明、徐平忠等参与大型底栖动物野外调查和实验室样品粗分等工作。特别感谢审稿专家提出的宝贵修改意见。